ВЛИЯНИЕ КРАТКОВРЕМЕННЫХ ЕЖЕСУТОЧНЫХ ПОНИЖЕНИЙ ТЕМПЕРАТУРЫ НА АКТИВНОСТЬ АНТИОКСИДАНТНЫХ ФЕРМЕНТОВ

Татьяна Геннадиевна Шибаева, Елена Георгиевна Шерудило, Елена Николаевна Икконен, Александр Фелорович Титов, Tatyana Shibaeva, Elena Sherudilo, Elena Ikkonen, Alexandr Titov

Аннотация


Изучали влияние кратковременного (2 ч в конце ночного периода) ежесуточного понижения температуры до 12°С (ДРОП-воздействие) на активность антиоксидантных (АО) ферментов в листьях огурца (Cucumis sativus L.) разного возраста. Действию ДРОП в течение 6 суток подвергали растения, находящиеся в фазе активно растущего второго листа (ДРОП 1) и заканчивающего рост зрелого второго листа (ДРОП 2). Растения варианта ДРОП 3 подвергались ДРОП-воздействию в течение 12 суток, в период от фазы активного роста до фазы зрелого состояния второго листа.

Воздействие ДРОП на зрелые листья (ДРОП 2) не вызывало изменений в активности АО ферментов и интенсивности перекисного окисления липидов, оцениваемого по содержанию малонового диальдегида (МДА). Под влиянием ДРОП на растущие листья (ДРОП 1 и ДРОП 3) отмечено снижение активности супероксиддисмутазы и аскорбатпероксидазы и кратковременное повышение с последующим снижением активности каталазы и гваякол-зависимой пероксидазы. Увеличение холодоустойчивости листьев относительно контроля наблюдали во всех трех вариантах опыта. Таким образом, установлено, что ежесуточные кратковременные понижения температуры (ДРОП) до закаливающих значений вызывают изменение активности АО ферментов в активно растущих листьях, но не влияют на активность этих ферментов в зрелых листьях. Изменения активности изученных ферментов при этом не коррелируют с изменениями холодоустойчивости. По-видимому, механизм повышения устойчивости растений к низким закаливающим температурам, основанный на увеличении антиоксидантной активности, описанный для теплолюбивых видов, не участвует в реакциях растений огурца на ДРОП-воздействия, а наблюдаемое в этом случае повышение холодоустойчивости обусловлено иными механизмами. Разный отклик зрелых и растущих листьев на ДРОП указывает на то, что индукция защитно-приспособительных реакций растений на кратковременные неблагоприятные температурные воздействия зависит от возраста листа.


Ключевые слова


Cucumis sativus L.; низкая температура; ДРОП-воздействия; антиоксидантная активность; холодоустойчивость

Полный текст:

PDF

Литература


Белик В. Ф. Устойчивость растений к неблагоприяным температурным условиям // Физиология с.-х. растений. Т. 8. М.: Изд-во Моск. ун-та, 1970. С. 292-330.

Генкель П. A., Кушниренко C. B. Холодостойкость растений и термические способы ее повышения / М.: Наука, 1966. 223 с.

Дроздов С.Н., Будыкина Н.П., Курец В.К., Балагурова Н.И. Определение устойчивости растений к заморозкам // Методы оценки устойчивости растений к неблагоприятным условиям среды / Л.: Колос, 1976. С. 222-228.

Лукаткин А. С. Холодовое повреждение теплолюбивых растений и окислительный стресс / Саранск: Изд-во Мордов. ун-та, 2002. 208 с.

Марковская Е. Ф., Сысоева М. И., Шерудило Е. Г. Феномен ежесуточного кратковременного влияния низких закаливающих температур на жизнедеятельность растения // Онтогенез. 2008. Т. 39. № 5. С. 323-332.

Пермяков А.Н. Программа по определению площади сложных фигур AreaS [Электронный ресурс]. Режим доступа: http://www.ssaa.ru

Armstrong A.F., Logan D.C., Atkin O.W. On the developmental dependence of leaf respiration: responses to short- and long-term changes in growth temperature // Amer. J. Bot. 2006. V. 93, N 11. P. 1633-1639.

Atkin O.K., Loveys B.R., Atkinson L.J. Pons T.L. Phenotypic plasticity and growth temperature: understanding interspecific variability // J. Exp. Bot. 2006. V. 57, N 2. С. 267-281.

Beers R. F. Jr, Sizer I. W. A spectrophotometric method for measuring the breakdown of hydrogen peroxide by catalase // J. Biol. Chem. 1952. Vol. 195. P. 133–140.

Bolhàr-Nordenkampf H. R., Long, S. P., Baker N. R., Öquist G., Schreiber U., Lechner E. G. Chlorophyll fluorescence as a probe of the photosynthetic competence of leaves in the field: a review of current instrumentation // Funct. Ecol. 1989. Vol. 3. P. 497-514.

Bradford M.M. A rapid and sensitive method for the quantification of microgram quantities of protein utilizing the principle of protein-dye binding // Anal. Biochem. 1976. Vol. 72. P. 248-254.

Campbell C., Atkinson L., Zaragoza-Castells J., Lundmark M., Atkin O., Hurry V. Acclimation of photosynthesis and respiration is asynchronous in response to changes in temperature regardless of plant functional group // New Phytol. 2007. V. 176, N 2. P. 375-389.

Gianinetti A., Lorenzoni C., Marocco A. Changes in superoxide dismutase and catalase activities in response to low temperature in tomato mutants // J. Genet. Breed. 1993. Vol. 47, № 4. P. 353-356.

Giannopolitis C. N., Ries S. K. Superoxide dismutases: I. Occurrence in higher plants // Plant Physiol. 1977. Vol. 59, № 2. P. 309-314. doi: http://dx.doi.org/10.1104/pp.59.2.309.

Gómez I., Pérez-Rodríguez E., Viñegla B., Figueroa F., Karsten U. Effects of Solar Radiation on Photosynthesis, UV-Absorbing Compounds and Enzyme Activities of the Green Alga Dasycladus vermicularis from Southern Spain // J. Photochem. Photobiol. 1998. B.: Biol. Vol. 47. P. 46-57. doi:10.1016/S1011-1344(98)00199-7.

Heath R. L., Packer L. Photoperoxidation in isolated chloroplasts. I. Kinetics and stoichiometry of fatty acid peroxidation // Arch. Biochem. Biophys. 1968. Vol. 125, № 1. P. 189-198. doi:10.1016/0003-9861(68)90654-1.

Hodges D. M., Andrews C. J., Johnson D. A., Hamilton R. I. Sensitivity of maize hybrids to chilling and their combining abilities at two developmental stages // Crop Sci. 1997a. Vol. 37, № 3. P. 850-856.

doi: 10.2135/cropsci1997.0011183X003700030026x

Hodges D. M., Andrews C. J., Johnson D. A., Hamilton R. I. Antioxidant enzyme and compound responses to chilling stress and their combining abilities in differentially sensitive maize hybrids // Crop Sci. 1997b. Vol. 37, № 3. P. 857-863.

doi:10.2135/cropsci1997.0011183X003700030027x.

Hull M. R., Long S. P., Jahnke L. S. Instantaneous and developmental effects of low temperature on the catalytic properties of antioxidant enzymes in two Zea species // Austral. J. Plant Physiol. 1997. Vol. 24, № 3. P. 337-343. doi:10.1071/PP96041.

Jahnke L. S., Hull M. R., Long S. P. Chilling stress and oxygen metabolizing enzymes in Zea mays and Zea diploperennis // Plant Cell Envir. 1991. Vol., 14, № 1. P. 97-104. doi: 10.1111/j.1365-3040.1991.tb01375.x

Kuk Y. I., San Shin J. Mechanisms of low-temperature tolerance in cucumber leaves of various ages // J. Am. Soc. Hortic. Sci. 2007. Vol. 132. P. 294–301.

Lu P., Sang W. G., Ma K. P. Different responses of the activities of antioxidant enzymes to thermal stresses between two invasive Eupatorium species in China // J. Integr. Plant Biol. 2008. Vol. 50, № 4. P. 393-401. doi: 10.1111/j.1744-7909.2007.00583.x.

Morita S., Kaminaka H., Masumura T., Tanaka K. Induction of rice cytosolic ascorbate peroxidase mRNA by oxidative stress. The involvement of hydrogen peroxide in oxidative stress signaling // Plant Cell Physiol., 1999. Vol. 40, № 4. P, 417-422. doi: 10.1093/oxfordjournals.pcp.a029557

Nakano Y., Asada K. Hydrogen peroxide is scavenged by ascorbate-specific peroxidase in spinach chloroplasts // Plant Cell Physiol. 1981. Vol. 22, № 5. P. 867–880.

Omran R. G. Peroxide levels and the activities of catalase, peroxidase, and indoleacetic acid oxidase during and after chilling cucumber seedlings // Plant Physiol. 1980. Vol. 65, № 2. P. 407-408. doi: http://dx.doi.org/10.1104/pp.65.2.407.

Pinhero R. G., Rao M. V., Paliyath G., Murr D.P., Fletcher R. A. Changes in activities of antioxidant enzymes and their relationship to genetic and paclobutrazol-induced chilling tolerance of maize seedlings // Plant Physiol. 1997. Vol. 114, № 2. P. 695-704. doi: http://dx.doi.org/10.1104/pp.114.2.695.

Prasad T. K., Anderson M. D., Martin B. A., Stewart C. R.

Evidence for chilling-induced oxidative stress in maize seedlings and a regulatory role for hydrogen peroxide // Plant Cell. 1994. Vol. 6, № 1. P. 65-74.

doi: http://dx.doi.org/10.1105/tpc.6.1.65.

Rivero R. M., Ruiz J. M., García P. C., López-Lefebre L., Sánchez E., Romero L. Resistance to cold and heat stress: accumulation of phenolic compounds in tomato and watermelon plants // Plant Sci. 2001. Vol. 157. P. 315–321. doi: 10.1016/S0168-9452(00)00395-2.

Shen W. Y., Nada K., Tachibana S. Effects of cold treatment on enzymatic and nonenzymatic antioxidant activities in leaves of chilling-tolerant and chilling-sensitive cucumber (Cucumis sativus L.) cultivars // J. Jap. Soc. Hort. Sci. 1999. Vol. 68, № 5. P. 967-973. doi:10.2503/jjshs.68.967

Srivastava O. P., van Huystee R. B. An interrelationship among peroxidase, IAA oxidase and polyphenol oxidase from peanut cells // Can. J. Bot. 1977. Vol. 55. P. 2630-2635. doi: 10.1139/b77-301

Sysoeva M. I., Sherudilo E. G., Markovskaya E. F., Obshatko L. A., Matveeva E. M. Temperature drop as a tool for cold tolerance increment in plants // Plant Growth Regul. 2005. Vol. 46. P. 189–191. doi: 10.1007/s10725-005-7357-2

Wang Y., Liu H.-W. Li P., Zeng Sh., Zhen L., Guo J. The effect of chilling stress on membrane-lipid peroxidation of photosynthetic apparatus in rice seedlings in the dark and light // Acta Phytophysiol. Sin. 1986. Vol. 12, № 3. P. 244-251. (In Chinese, with English abstract).

Wang Y.-R. Zeng S.-X, Liu H.-X. Effect of cold hardening on SOD and glutathione reductase activities and on contents of the reduced form of glutathione and ascorbic acid in rice and cucumber seedlings // Acta Bot Sin. 1995. Vol. 37. P. 776-780. (In Chinese, with English abstract).

Zhang J. X., Cui S. P., Li J. M., Wei J. K., Kirkham M. B. // Protoplasmic factors, antioxidant responses, and chilling resistance in maize // Plant Physiol. Biochem. 1995. Vol. 33, № 5. P. 567-575.

Zhang Z.-S., Yang C., Gao H.-Y., Zhang L.-T., Fan X.-L., Liu M.-J. The higher sensitivity of PSI to ROS results in lower chilling-light tolerance of photosystems in young leaves of cucumber // J. Photochem. Photobiol. B: Biology. 2014. Vol. 137. P. 127-134.

REFERENCES in ENGLISH

Belik V. F. Ustojchivost' rastenij k neblagoprijanym temperaturnym uslovijam // Fiziologija s.-h. rastenij. T. 8. M.: Izd-vo Mosk. un-ta, 1970. S. 292-330.

Genkel' P. A., Kushnirenko C. B. Holodostojkost' rastenij i termicheskie sposoby ee povyshenija / M.: Nauka, 1966. 223 s.

Drozdov S.N., Budykina N.P., Kurec V.K., Balagurova N.I. Opredelenie ustojchivosti rastenij k zamorozkam // Metody ocenki ustojchivosti rastenij k neblagoprijatnym uslovijam sredy / L.: Kolos, 1976. S. 222-228.

Lukatkin A. S. Holodovoe povrezhdenie teploljubivyh rastenij i okislitel'nyj stress / Saransk: Izd-vo Mordov. un-ta, 2002. 208 s.

Markovskaja E. F., Sysoeva M. I., Sherudilo E. G. Fenomen ezhesutochnogo kratkovremennogo vlijanija nizkih zakalivajushhih temperatur na zhiznedejatel'nost' rastenija // Ontogenez. 2008. T. 39. № 5. S. 323-332.

Permyakov A.N. Programma po opredeleniyu ploshchadi slozhnyh figure AreaS [Ehlektronnyj resurs] http://www-ssaa-ru.

Armstrong A.F., Logan D.C., Atkin O.W. On the developmental dependence of leaf respiration: responses to short- and long-term changes in growth temperature // Amer. J. Bot. 2006. V. 93, N 11. P. 1633-1639. doi: 10.3732/ajb.93.11.1633.

Atkin O.K., Loveys B.R., Atkinson L.J. Pons T.L. Phenotypic plasticity and growth temperature: understanding interspecific variability // J. Exp.Bot. 2006. V. 57, N 2. С. 267-281. doi:10.1093/jxb/erj029.

Beers R. F. Jr, Sizer I. W. A spectrophotometric method for measuring the breakdown of hydrogen peroxide by catalase // J. Biol. Chem. 1952. Vol. 195. P. 133–140.

Bolhàr-Nordenkampf H. R., Long, S. P., Baker N. R., Öquist G., Schreiber U., Lechner E. G. Chlorophyll fluorescence as a probe of the photosynthetic competence of leaves in the field: a review of current instrumentation // Funct. Ecol. 1989. Vol. 3. P. 497-514.

Bradford M.M. A rapid and sensitive method for the quantification of microgram quantities of protein utilizing the principle of protein-dye binding // Anal. Biochem. 1976. Vol. 72. P. 248-254. doi:10.1016/0003-2697(76)90527-3.

Campbell C., Atkinson L., Zaragoza-Castells J., Lundmark M., Atkin O., Hurry V. Acclimation of photosynthesis and respiration is asynchronous in response to changes in temperature regardless of plant functional group // New Phytol. 2007. V. 176, N 2. P. 375-389. doi: 10.1111/j.1469-8137.2007.02183.x.

Gianinetti A., Lorenzoni C., Marocco A. Changes in superoxide dismutase and catalase activities in response to low temperature in tomato mutants // J. Genet. Breed. 1993. Vol. 47, № 4. P. 353-356.

Giannopolitis C. N., Ries S. K. Superoxide dismutases: I. Occurrence in higher plants // Plant Physiol. 1977. Vol. 59, № 2. P. 309-314. doi: http://dx.doi.org/10.1104/pp.59.2.309.

Gómez I., Pérez-Rodríguez E., Viñegla B., Figueroa F., Karsten U. Effects of Solar Radiation on Photosynthesis, UV-Absorbing Compounds and Enzyme Activities of the Green Alga Dasycladus vermicularis from Southern Spain // J. Photochem. Photobiol. 1998. B.: Biol. Vol. 47. P. 46-57. doi:10.1016/S1011-1344(98)00199-7.

Heath R. L., Packer L. Photoperoxidation in isolated chloroplasts. I. Kinetics and stoichiometry of fatty acid peroxidation // Arch. Biochem. Biophys. 1968. Vol. 125, № 1. P. 189-198. doi:10.1016/0003-9861(68)90654-1.

Hodges D. M., Andrews C. J., Johnson D. A., Hamilton R. I. Sensitivity of maize hybrids to chilling and their combining abilities at two developmental stages // Crop Sci. 1997a. Vol. 37, № 3. P. 850-856.

doi: 10.2135/cropsci1997.0011183X003700030026x

Hodges D. M., Andrews C. J., Johnson D. A., Hamilton R. I. Antioxidant enzyme and compound responses to chilling stress and their combining abilities in differentially sensitive maize hybrids // Crop Sci. 1997b. Vol. 37, № 3. P. 857-863.

doi:10.2135/cropsci1997.0011183X003700030027x.

Hull M. R., Long S. P., Jahnke L. S. Instantaneous and developmental effects of low temperature on the catalytic properties of antioxidant enzymes in two Zea species // Austral. J. Plant Physiol. 1997. Vol. 24, № 3. P. 337-343. doi:10.1071/PP96041.

Jahnke L. S., Hull M. R., Long S. P. Chilling stress and oxygen metabolizing enzymes in Zea mays and Zea diploperennis // Plant Cell Envir. 1991. Vol., 14, № 1. P. 97-104. doi: 10.1111/j.1365-3040.1991.tb01375.x

Kuk Y. I., San Shin J. Mechanisms of low-temperature tolerance in cucumber leaves of various ages // J. Am. Soc. Hortic. Sci. 2007. Vol. 132. P. 294–301.

Lu P., Sang W. G., Ma K. P. Different responses of the activities of antioxidant enzymes to thermal stresses between two invasive Eupatorium species in China // J. Integr. Plant Biol. 2008. Vol. 50, № 4. P. 393-401. doi: 10.1111/j.1744-7909.2007.00583.x.

Morita S., Kaminaka H., Masumura T., Tanaka K. Induction of rice cytosolic ascorbate peroxidase mRNA by oxidative stress. The involvement of hydrogen peroxide in oxidative stress signaling // Plant Cell Physiol., 1999. Vol. 40, № 4. P, 417-422. doi: 10.1093/oxfordjournals.pcp.a029557

Nakano Y., Asada K. Hydrogen peroxide is scavenged by ascorbate-specific peroxidase in spinach chloroplasts // Plant Cell Physiol. 1981. Vol. 22, № 5. P. 867–880.

Omran R. G. Peroxide levels and the activities of catalase, peroxidase, and indoleacetic acid oxidase during and after chilling cucumber seedlings // Plant Physiol. 1980. Vol. 65, № 2. P. 407-408. doi: http://dx.doi.org/10.1104/pp.65.2.407.

Pinhero R. G., Rao M. V., Paliyath G., Murr D.P., Fletcher R. A. Changes in activities of antioxidant enzymes and their relationship to genetic and paclobutrazol-induced chilling tolerance of maize seedlings // Plant Physiol. 1997. Vol. 114, № 2. P. 695-704. doi: http://dx.doi.org/10.1104/pp.114.2.695.

Prasad T. K., Anderson M. D., Martin B. A., Stewart C. R. Evidence for chilling-induced oxidative stress in maize seedlings and a regulatory role for hydrogen peroxide // Plant Cell. 1994. Vol. 6, № 1. P. 65-74. doi: http://dx.doi.org/10.1105/tpc.6.1.65.

Rivero R. M., Ruiz J. M., García P. C., López-Lefebre L., Sánchez E., Romero L. Resistance to cold and heat stress: accumulation of phenolic compounds in tomato and watermelon plants // Plant Sci. 2001. Vol. 157. P. 315–321. doi: 10.1016/S0168-9452(00)00395-2.

Shen W. Y., Nada K., Tachibana S. Effects of cold treatment on enzymatic and nonenzymatic antioxidant activities in leaves of chilling-tolerant and chilling-sensitive cucumber (Cucumis sativus L.) cultivars // J. Jap. Soc. Hort. Sci. 1999. Vol. 68, № 5. P. 967-973. doi:10.2503/jjshs.68.967

Srivastava O. P., van Huystee R. B. An interrelationship among peroxidase, IAA oxidase and polyphenol oxidase from peanut cells // Can. J. Bot. 1977. Vol. 55. P. 2630-2635. doi: 10.1139/b77-301

Sysoeva M. I., Sherudilo E. G., Markovskaya E. F., Obshatko L. A., Matveeva E. M. Temperature drop as a tool for cold tolerance increment in plants // Plant Growth Regul. 2005. Vol. 46. P. 189–191. doi: 10.1007/s10725-005-7357-2

Wang Y., Liu H.-W. Li P., Zeng Sh., Zhen L., Guo J. The effect of chilling stress on membrane-lipid peroxidation of photosynthetic apparatus in rice seedlings in the dark and light // Acta Phytophysiol. Sin. 1986. Vol. 12, № 3. P. 244-251. (In Chinese, with English abstract).

Wang Y.-R. Zeng S.-X, Liu H.-X. Effect of cold hardening on SOD and glutathione reductase activities and on contents of the reduced form of glutathione and ascorbic acid in rice and cucumber seedlings // Acta Bot Sin. 1995. Vol. 37. P. 776-780. (In Chinese, with English abstract).

Zhang J. X., Cui S. P., Li J. M., Wei J. K., Kirkham M. B. // Protoplasmic factors, antioxidant responses, and chilling resistance in maize // Plant Physiol. Biochem. 1995. Vol. 33, № 5. P. 567-575.

Zhang Z.-S., Yang C., Gao H.-Y., Zhang L.-T., Fan X.-L., Liu M.-J. The higher sensitivity of PSI to ROS results in lower chilling-light tolerance of photosystems in young leaves of cucumber // J. Photochem. Photobiol. B: Biology. 2014. Vol. 137. P. 127-134.




DOI: http://dx.doi.org/10.17076/eb241

Ссылки

  • На текущий момент ссылки отсутствуют.


© Труды КарНЦ РАН, 2014-2019