ВЛИЯНИЕ МЕТАБОЛИТОВ ОКСИДА АЗОТА НА ОБРАЗОВАНИЕ МЕМБРАНОСВЯЗАННОГО ГЕМОГЛОБИНА В УСЛОВИЯХ КАРБОНИЛЬНОГО СТРЕССА

Эльвира Ильгизовна Насыбуллина, Ольга Владимировна Космачевская, Алексей Федорович Топунов, Elvira Nasybullina, Olga Kosmachevskaya, Alexey Topunov

Аннотация


В интактных эритроцитах гемоглобин (Hb) может существовать в растворимой и мембраносвязанной формах. Переход гемоглобина в мембраносвязанное состояние (MBHb) может иметь физиологическое значение и являться адаптивной реакцией, направленной на изменение состояния мембраны и метаболизма эритроцита. Известно, что оксид азота (NO) и активные карбонильные соединения могут влиять на связывание Hb с мембранами. Мы показали, что добавление NaNO2, СysNO и GSNO в различных концентрациях к суспензии эритроцитов вызывает изменения содержания MBHb. Наибольшие изменения уровня MBHb наблюдались при действии на эритроциты NaNO2, что может быть связано с образованием свободнорадикальных метаболитов в системе (oxyHb−NaNO2). Метилглиоксаль (MG) вызывал дозозависимое увеличение уровня MBHb, не оказывая влияния на окислительно-восстановительное состояние Hb. Наблюдалась отрицательная корреляция между долей MBHb и количеством восстановленных SH-групп мембранных белков. Добавление метаболитов NO к суспензии эритроцитов на фоне действия MG приводило к разным последствиям: NaNO2 снижал концентрацию MBHb на 50%, СysNO на 20%, а GSNO, напротив, приводил к незначительному увеличению уровня MBHb. Действие нитрозотиолов можно объяснить образованием свободнорадикальных продуктов в системе (MG−NH3-Hb−RSNO), которые, индуцируя окислительные процессы у липидов и белков, способствуют связыванию Hb с компонентами мембраны. Показано, что даже незначительные флуктуации уровня MBHb влияли на степень гемолиза эритроцитов.

 


Ключевые слова


эритроциты; гемоглобин; метилглиоксаль; нитрозотиолы; нитрит натрия

Полный текст:

PDF

Литература


Атауллаханов Ф.И., Витвицкий В.М., Жаботинский А.М., Кияткин А.Б., Пичугин А.В. Стационарная зависимость скорости восстановления метгемоглобина от его концентрации в интактных эритроцитах человека // Биохимия. 1984. Т. 49, № 2. С. 193-197.

Емельянов В.В., Леонтьев Д.В., Ищенко А.В., Булавинцева Т.С., Саватеева Е.А., Данилова И.Г. Атомно-силовая микроскопия эритроцитов и метаболические нарушения при экспериментальном сахарном диабете и его коррекции липоевой кислотой // Биофизика. 2016. Т. 61, № 6. С.922-926.

Заводник И.Б., Лапшина Е.А. Процессы окисления гемоглобина человека // Биохимия. 1996. Т. 61, № 1. С. 42-48.

Комиссарчик Я.Ю., Левин С.В., Свиридов Б.Е., Сабаляускас И.Ю., Айдитите Г.С. Стабилизирующая роль примембранных белков в поддержании структурной целостности клеточных мембран // Сборник научных трудов «Общие механизмы клеточных реакций на повреждающие воздействия». Л.: «Институт цитологии». 1977. С. 29-31.

Космачевская О.В., Насыбуллина Э.И., Блиндарь В.Н., Топунов А.Ф. Роль эритроцитарного гемоглобина в адсорбционном механизме адаптации клетки // Материалы Сухумской международной научно-практической конференции: Актуальные вопросы экспериментальной биологии и медицины. 2017. С.421-429. http://niiepit2017.com/img/Materialy_konferentzii_niiepit2017.pdf.

Космачевская О.В., Топунов А.Ф. Метод определения содержания гемоглобинподобных белков в гетерогенных смесях // Прикл. биохим. микробиол. 2007. Т. 43, № 3. С. 347-353. doi: 10.1134/S0003683807030131.

Маюрова Т.В. Особенности оксидативных процессов у спортсменов-конькобежцев // Вестник ЮУрГУ. 2012, № 28. С. 126-128.

Насыбуллина Э.И., Никитаев В.Г., Проничев А.И., Блиндарь В.Н., Космачевская О.В., Топунов А.Ф. Экспертная система диагностики гемоглобинопатий с использованием данных о состоянии крови, эритроцитов и гемоглобина // Краткие сообщения по физике. 2015. Т. 42, № 7. С. 22-27. doi: 10.3103/S1068335615070039.

Шумаев К.Б., Горудко И.В., Космачевская О.В., Панасенко О.М., Пугаченко И.С., Топунов А.Ф., Рууге Э.К. Ингибирование динитрозильными комплексами железа гемолиза эритроцитов, индуцированного гипогалоидными кислотами // Материалы Сухумской международной научно-практической конференции: Актуальные вопросы экспериментальной биологии и медицины. 2017. С. 445-452.

Шумаев К.Б., Губкина С.А., Кумскова Е.М., Шепелькова Г.С., Рууге Э.К., Ланкин В.З. Механизм образования супероксидного радикала при взаимодействии L-лизина с дикарбонильными соединениями // Биохимия. 2009. Т. 74, № 4. С. 568-574.

Aboluwoye C.O., Adebayo E.A., Egunlusi D., Tijani K., Bolaji S., Olayinka S. Effect of conformation and spin state on sulphydryl reactivities of hemoglobins // Bull. Chem. Soc. Ethiop. 1998. Vol. 12. P. 17-25.

Abugo O.O., Rifkind J.M. Oxidation of hemoglobin and the enhancement produced by nitroblue tetrazolium // J. Biol. Chem. 1994. Vol. 269. P. 24845–24853.

Bowman Z.S., Morrow J.D., Jollow D.J., McMillan D.C. Primaquine-induced hemolytic anemia: role of membrane lipid peroxidation and cytoskeletal protein alterations in the hemotoxicity of 5-hydroxyprimaquine // J. Pharmacol. Exp. Ther. 2005. Vol. 314. P. 838-845.

Bryszewska M., Szosland K. Association between the glycation of erythrocyte membrane proteins and membrane fluidity // Clin. Biochem. 1988. Vol. 21. P. 49–51.

Chu H., Breite A., Ciraolo P., Franco R.S., Low P.S. Characterization of the deoxyhemoglobin binding site on human erythrocyte band 3: implications for O2 regulation of erythrocyte properties // Blood. 2008. Vol. 111. P. 932-938.

Chu H., Low P.S. Mapping of glycolytic enzymebinding sites on human erythrocyte band 3 // Biochem J. 2006. Vol. 400. P. 143-151.

Gow A.J., Luchsinger B.P., Pawloski J.R., Singel D.J., Stamler J.S. The oxyhemoglobin reaction of nitric oxide // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1999. Vol. 96. P. 9027–9032.

Iwata H., Ukeda H., Maruyama T., Fujino T., Sawamura M. Effect of carbonyl compounds on red blood cells deformability // Biochem. Biophys. Res. Commun. 2004. Vol. 321. P. 700-706.

Kalapos M.P. Methylglyoxal and glucose metabolism: a historical perspective and future avenues for research // Drug Metabol. Drug Interact. 2008a. Vol. 23. P. 69–91.

Kalapos M.P. The tandem of free radicals and methylglyoxal // Chem. Biol. Interact. 2008b. Vol. 171. P. 251–271.

Keszler A., Piknova B., Schechter A.N., Hogg N. The reaction between nitrite and oxyhemoglobin: a mechanistic study // J. Biol. Chem. 2008. Vol. 283. P. 9615–9622.

Knutton S., Finean J.B., Coleman R., Limbrick A.R. Low-angle X-Ray diffraction and electron-microscope studies of isolated erythrocyte membranes // J. Cell Sci. 1970. Vol. 7. P. 357-371.

Kosmachevskaya O.V., Shumaev К.B., Nasybullina E.I., Gubkina S.А., Topunov А.F. Interaction of S-nitrosoglutathione with methemoglobin under conditions of modeling carbonyl stress // Hemoglobin. 2013. Vol. 37, no. 3. P. 205-218. doi: 10.3109/03630269.2013.773911.

Kosmachevskaya O.V., Shumaev К.B., Nasybullina E.I., Topunov А.F. Formation of nitri- and nitrosylhemoglobin in systems modeling the Maillard reaction // Clin. Chem. Lab. Med. 2014. Vol. 52, no. 1. P. 161-168. doi: 10.1515/cclm-2012-0792.

Larsen K., Aronsson A.C., Marmstal E., Mannervik B. Immunological comparison of glyoxalase-I from yeast and mammals and quantitative-determination of the enzyme in human-tissues by radioimmunoassay // Comp. Biochem. Physiol. B. 1985. Vol. 82. P. 625-638.

Mendanha S.A., Anjos J.L.V., Silva A.H.M., Alonso A. Electron paramagnetic resonance study oflipid and protein membrane components of erythrocytes oxidized with hydrogen peroxide // Braz. J. Med. Biol. Res. 2012. Vol. 45, no. 6. P. 473-481.

Misiti F., Meucci E., Zuppi C., Vincenzoni F., Giardina B., Castagnola M., Messana I. O2-dependent stimulation of the pentose phosphate pathway by S-nitrosocysteine in human erythrocytes // Biochem. Biophys. Res. Commun. 2002. Vol. 294. P. 829–834.

Nagababu E., Mohanty J.G., Bhamidipaty S., Ostera G.R., Rifkind J.M. Role of membrane in the formation of heme degradation products in red blood cells // Life Sci. 2010. Vol. 86. P. 133–138.

Rifkind J.M., Nagababu E. Hemoglobin redox reactions and red blood cell aging // Antioxid. Redox Signal. 2013. Vol. 18. P. 2274-2283.

Rocha S., Costa E., Coimbra S., Nascimento H., Catarino C., Rocha-Pereira P., Quintanilha A., Belo L., Santos-Silva A. Linkage of cytosolic peroxiredoxin 2 to erythrocyte membrane imposed by hydrogen peroxide-induced oxidative stress // Blood Cells Mol. Dis. 2009. Vol. 43. P. 68–73.

Sayare M., Fikiet M. Сross-linking of hemoglobin to the cytoplasmic surface of human erythrocyte membranes // J. Biol. Chem. 1981. Vol. 256. P. 13152-13158.

Sharma R., Premachandra B.R. Membrane-bound hemoglobin as a marker of oxidative injury in adult and neonatal red blood cells // Biochem. Med. Metab. Biol. 1991. Vol. 46. P. 33–44.

Shin S., Ku Y., Babu N., Singh M. Erythrocyte deformability and its variation in diabetes mellitus // Indian J. Exp. Biol. 2007. Vol. 45. P. 121-128.

Singh M., Shin S. Changes in erythrocyte aggregation and deformability in diabetes mellitus: a brief review // Indian J. Exp. Biol. 2009. Vol. 47. P. 7-15.

Thornalley P.J. Protein and nucleotide damage by glyoxal and methylglyoxal in physiological systems — role in ageing and disease // Drug. Metabol. Drug. Interact. 2008. Vol. 23. P. 125–150.

Thornalley P.J., Hooper N.I., Jennings P.E., Florkowski C.M., Jones A.F., Lunec J., Barnett A.H. The human red blood cell glyoxalase system in diabetes mellitus // Diabetes Res. Clin. Pract. 1989. Vol. 7. P. 115-120.

Valentine W.N., Paglia D.E., Neerhout R.C., Konrad P.N. Erythrocyte glyoxalase II deficiency with coincidental hereditary elliptocytosis // Blood. 1970. Vol. 36. P. 797–808.

van Zwieten R., Verhoeven A.J., Roos D. Inborn defects in the antioxidant systems of human red blood cells // Free. Radic. Biol. Med. 2014. Vol. 67. P. 377–386.

Weber R.E., Voelter W., Fago A., Echner H., Campanella E., Low P.S. Modulation of red cell glycolysis: interactions between vertebrate hemoglobins and cytoplasmic domains of band 3 red cell membrane proteins // Am. J. Physiol. Regul. Integr. Comp. Physiol. 2004. Vol. 287. P. 454-464.

Zavodnik I.B., Lapshina E.A., Rekawiecka K., Zavodnik L.B., Bartosz G., Bryszewska M. Membrane efects of nitrite-induced oxidation of human red blood cells // Biochim. Biophys. Acta. 1999. Vol. 1421. P. 306-316.

Zeng J., Davies M.J. Evidence for the formation of adducts and S-(carboxymethyl)cysteine on reaction of alpha-dicarbonyl compounds with thiol groups on amino acids, peptides, and proteins // Chem. Res. Toxicol. 2005. Vol. 18. P. 1232-1241.

References in English

Ataullakhanov F.I., Vitvitskii V.M., Zhabotinskii A.M., Kiyatkin A.B., Pichugin A.V. Steady-state dependence of rate of reduction of methemoglobin on its concentration in intact human-erythrocytes. Biochemistry (Moscow). 1984. Vol. 49, no. 2. P. 150-154.

Emelianov V.V., Leontev D.V., Ishchenko A.V., Bulavintseva T.S., Savateeva E.A., Danilova I.G. Atomic-force microscopy of erythrocytes and metabolic disorders in experimental diabetes mellitus and during the correction of diabetes with lipoic acid. Biophysics. 2016. Vol. 61, no. 6. P. 906-910.

Zavodnik I.B., Lapshina E.A. Oxidation of human hemoglobin. Biochemistry (Moscow). 1996. Vol. 61, no. 1. P. 29-34.

Komissarchik Ja.Ju., Levin S.V., Sviridov B.E., Sabaljauskas I.Ju., Ajditite G.S. Stabilizirujushhaja rol' primembrannyh belkov v podderzhanii strukturnoj celostnosti kletochnyh membran [The stabilization role of perimembrane proteins in the maintenance of structural integrity of cell membranes]. Sbornik nauchnyh trudov «Obshhie mehanizmy kletochnyh reakcij na povrezhdajushhie vozdejstvija» [The collection of scientific proceedings “General mechanisms of cell reactions on the damaging actions”]. Leningrad: Institut citologii, 1977. P. 29-31.

Kosmachevskaya O.V., Nasybullina E.I., Blindar V.N., Topunov A.F. The role of erythrocytic hemoglobin in adsorption mechanism of cell adaptation. Materialy Suhumskoj mezhdunarodnoj nauchno-prakticheskoj konferencii: Aktual'nye voprosy jeksperimental'noj biologii i mediciny [Proceedings of the Sukhum International scientific-practical conference: Actual issues of experimental biology and medicine]. Sukhum, 2017. P. 421-429. http://niiepit2017.com/img/Materialy_konferentzii_niiepit2017.pdf.

Kosmachevskaya O.V., Topunov A.F. Method of determination of the content of hemoglobin-like proteins in heterogenic mixtures. Appl. Biochem. Microbiol. 2007. Vol. 43, no. 3. P.313-319. doi: 10.1134/S0003683807030131.

Majurova T.V. Osobennosti oksidativnyh processov u sportsmenov-kon'kobezhcev [The specificity of the oxidative processes among sportsman-skaters]. Vestnik Juzhnoural’skogo Gosudarstvennogo Universiteta. [Bulletin of the South Ural State University]. 2012. No. 28. P. 126-128.

Nasybullina E.I., Nikitaev V.G., Pronichev A.N., Blindar V.N., Kosmachevskaya O.V., Topunov A.F. Expert diagnostic system for hemoglobinopathies using the data on blood, erythrocyte, and hemoglobin state. Bulletin of the Lebedev Physics Institute. 2015. Vol. 42, no. 7. P. 206-208. doi: 10.3103/S1068335615070039.

Shumaev K.B., Gorudko I.V., Kosmachevskaya O.V., Panasenko O.M., Pugachenko I.S., Topunov A.F., Ruuge E.K. Dinitrosyl iron complexes inhibition hemolysis of erythrocytes induced by hypohaloid acids. Materialy Suhumskoj mezhdunarodnoj nauchno-prakticheskoj konferencii: Aktual'nye voprosy jeksperimental'noj biologii i mediciny [Proceedings of the Sukhum International scientific-practical conference: Actual issues of experimental biology and medicine]. Sukhum, 2017. P. 445-452. http://niiepit2017.com/img/Materialy_konferentzii_niiepit2017.pdf.

Shumaev K.B., Gubkina S.A., Kumskova E.M., Shepel’kova G.S., Ruuge E.K., Lankin V.Z. Mechanism for the superoxide radical formation upon L-lysine interaction with dicarbonyl compounds. Biochemistry (Moscow). 2009. Vol. 74, no. 4. P. 461-466.

Aboluwoye C.O., Adebayo E.A., Egunlusi D., Tijani K., Bolaji S., Olayinka S. Effect of conformation and spin state on sulphydryl reactivities of hemoglobins. Bull. Chem. Soc. Ethiop. 1998. Vol. 12. P. 17-25.

Abugo O.O., Rifkind J.M. Oxidation of hemoglobin and the enhancement produced by nitroblue tetrazolium. J. Biol. Chem. 1994. Vol. 269. P. 24845–24853.

Bowman Z.S., Morrow J.D., Jollow D.J., McMillan D.C. Primaquine-induced hemolytic anemia: role of membrane lipid peroxidation and cytoskeletal protein alterations in the hemotoxicity of 5-hydroxyprimaquine. J. Pharmacol. Exp. Ther. 2005. Vol. 314. P. 838-845.

Bryszewska M., Szosland K. Association between the glycation of erythrocyte membrane proteins and membrane fluidity. Clin. Biochem. 1988. Vol. 21. P. 49–51.

Chu H., Breite A., Ciraolo P., Franco R.S., Low P.S. Characterization of the deoxyhemoglobin binding site on human erythrocyte band 3: implications for O2 regulation of erythrocyte properties. Blood. 2008. Vol. 111. P. 932-938.

Chu H., Low P.S. Mapping of glycolytic enzymebinding sites on human erythrocyte band 3. Biochem J. 2006. Vol. 400. P. 143-151.

Gow A.J., Luchsinger B.P., Pawloski J.R., Singel D.J., Stamler J.S. The oxyhemoglobin reaction of nitric oxide. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1999. Vol. 96. P. 9027–9032.

Iwata H., Ukeda H., Maruyama T., Fujino T., Sawamura M. Effect of carbonyl compounds on red blood cells deformability. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2004. Vol. 321. P. 700-706.

Kalapos M.P. Methylglyoxal and glucose metabolism: a historical perspective and future avenues for research. Drug Metabol. Drug Interact. 2008a. Vol. 23. P. 69–91.

Kalapos M.P. The tandem of free radicals and methylglyoxal. Chem. Biol. Interact. 2008b. Vol. 171. P. 251–271.

Keszler A., Piknova B., Schechter A.N., Hogg N. The reaction between nitrite and oxyhemoglobin: a mechanistic study. J. Biol. Chem. 2008. Vol. 283. P. 9615–9622.

Knutton S., Finean J.B., Coleman R., Limbrick A.R. Low-angle X-Ray diffraction and electron-microscope studies of isolated erythrocyte membranes. J. Cell Sci. 1970. Vol. 7. P. 357-371.

Kosmachevskaya O.V., Shumaev К.B., Nasybullina E.I., Gubkina S.А., Topunov А.F. Interaction of S-nitrosoglutathione with methemoglobin under conditions of modeling carbonyl stress. Hemoglobin. 2013. Vol. 37, no. 3. P. 205-218. doi: 10.3109/03630269.2013.773911.

Kosmachevskaya O.V., Shumaev К.B., Nasybullina E.I., Topunov А.F. Formation of nitri- and nitrosylhemoglobin in systems modeling the Maillard reaction. Clin. Chem. Lab. Med. 2014. Vol. 52, no. 1. P. 161-168. doi: 10.1515/cclm-2012-0792.

Larsen K., Aronsson A.C., Marmstal E., Mannervik B. Immunological comparison of glyoxalase-I from yeast and mammals and quantitative-determination of the enzyme in human-tissues by radioimmunoassay. Comp. Biochem. Physiol. B. 1985. Vol. 82. P. 625-638.

Mendanha S.A., Anjos J.L.V., Silva A.H.M., Alonso A. Electron paramagnetic resonance study oflipid and protein membrane components of erythrocytes oxidized with hydrogen peroxide. Braz. J. Med. Biol. Res. 2012. Vol. 45, no. 6. P. 473-481.

Misiti F., Meucci E., Zuppi C., Vincenzoni F., Giardina B., Castagnola M., Messana I. O2-dependent stimulation of the pentose phosphate pathway by S-nitrosocysteine in human erythrocytes. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2002. Vol. 294. P. 829–834.

Nagababu E., Mohanty J.G., Bhamidipaty S., Ostera G.R., Rifkind J.M. Role of membrane in the formation of heme degradation products in red blood cells. Life Sci. 2010. Vol. 86. P. 133–138.

Rifkind J.M., Nagababu E. Hemoglobin redox reactions and red blood cell aging. Antioxid. Redox Signal. 2013. Vol. 18. P. 2274-2283.

Rocha S., Costa E., Coimbra S., Nascimento H., Catarino C., Rocha-Pereira P., Quintanilha A., Belo L., Santos-Silva A. Linkage of cytosolic peroxiredoxin 2 to erythrocyte membrane imposed by hydrogen peroxide-induced oxidative stress. Blood Cells Mol. Dis. 2009. Vol. 43. P. 68–73.

Sayare M., Fikiet M. Сross-linking of hemoglobin to the cytoplasmic surface of human erythrocyte membranes. J. Biol. Chem. 1981. Vol. 256. P. 13152-13158.

Sharma R., Premachandra B.R. Membrane-bound hemoglobin as a marker of oxidative injury in adult and neonatal red blood cells. Biochem. Med. Metab. Biol. 1991. Vol. 46. P. 33–44.

Shin S., Ku Y., Babu N., Singh M. Erythrocyte deformability and its variation in diabetes mellitus. Indian J. Exp. Biol. 2007. Vol. 45. P. 121-128.

Singh M., Shin S. Changes in erythrocyte aggregation and deformability in diabetes mellitus: a brief review. Indian J. Exp. Biol. 2009. Vol. 47. P. 7-15.

Thornalley P.J. Protein and nucleotide damage by glyoxal and methylglyoxal in physiological systems — role in ageing and disease. Drug. Metabol. Drug. Interact. 2008. Vol. 23. P. 125–150.

Thornalley P.J., Hooper N.I., Jennings P.E., Florkowski C.M., Jones A.F., Lunec J., Barnett A.H. The human red blood cell glyoxalase system in diabetes mellitus. Diabetes Res. Clin. Pract. 1989. Vol. 7. P. 115-120.

Valentine W.N., Paglia D.E., Neerhout R.C., Konrad P.N. Erythrocyte glyoxalase II deficiency with coincidental hereditary elliptocytosis. Blood. 1970. Vol. 36. P. 797–808.

van Zwieten R., Verhoeven A.J., Roos D. Inborn defects in the antioxidant systems of human red blood cells. Free. Radic. Biol. Med. 2014. Vol. 67. P. 377–386.

Weber R.E., Voelter W., Fago A., Echner H., Campanella E., Low P.S. Modulation of red cell glycolysis: interactions between vertebrate hemoglobins and cytoplasmic domains of band 3 red cell membrane proteins. Am. J. Physiol. Regul. Integr. Comp. Physiol. 2004. Vol. 287. P. 454-464.

Zavodnik I.B., Lapshina E.A., Rekawiecka K., Zavodnik L.B., Bartosz G., Bryszewska M. Membrane efects of nitrite-induced oxidation of human red blood cells. Biochim. Biophys. Acta. 1999. Vol. 1421. P. 306-316.

Zeng J., Davies M.J. Evidence for the formation of adducts and S-(carboxymethyl)cysteine on reaction of alpha-dicarbonyl compounds with thiol groups on amino acids, peptides, and proteins. Chem. Res. Toxicol. 2005. Vol. 18. P. 1232-1241.




DOI: http://dx.doi.org/10.17076/them814

Ссылки

  • На текущий момент ссылки отсутствуют.


Лицензия Creative Commons
Это произведение доступно по лицензии Creative Commons «Attribution» («Атрибуция») 4.0 Всемирная.

© Труды КарНЦ РАН, 2014-2018