ВЛИЯНИЕ ВЫСОКИХ ТЕМПЕРАТУР НА НЕКОТОРЫЕ ФИЗИОЛОГИЧЕСКИЕ ПОКАЗАТЕЛИ И СОДЕРЖАНИЕ мРНК ГЕНОВ HSP70, BiP, IRE1 В ЛИСТЬЯХ ПШЕНИЦЫ

Ирина Александровна Нилова, Александр Федорович Титов, Людмила Владимиовна Топчиева, Irina Nilova, Alexandеr Titov, Lyudmila Topchieva

Аннотация


Исследовали влияние высоких температур на рост листьев, их оводненность, теплоустойчивость клеток листьев и содержание мРНК генов HSP70, BiP, IRE1 у недельных проростков озимой пшеницы (Triticum aestivum L.) сорта Московская 39. Установлено, что температура 33°С не вызывает существенных изменений в ростовых процессах листьев, приводит к небольшому повышению теплоустойчивости и не влияет на оводненность тканей листа, т. е. действует на растения условно как мягкий стресс. Температура 37°С приводила к большему торможению роста листьев и более быстрому повышению теплоустойчивости растений, но также не влияла на оводненность тканей листа, т. е. действовала как средний стресс. Воздействие температуры 43°С вызывало жесткий стресс, который приводил к полной остановке роста листьев, снижению оводненности тканей листа и теплоустойчивости, а через 3 сут – к гибели растений. При действии всех изученных температур –33, 37 и 43°С –в клетках листьев проростков зафиксированы определенные изменения уровня транскриптов генов HSP70, BiP, IRE1, кодирующие белки, которые участвуют в упаковке белковых молекул. Причем характер изменения содержания мРНК генов BiP и IRE1 зависел от абсолютного значения используемой в эксперименте температуры. Изучение динамики содержания транскриптов генов BiP и IRE1, рассматриваемых в качестве маркеров стресса эндоплазматического ретикулума (ЭР-стресса), показало, что при 33°С их уровень снижается и, следовательно, развитие ЭР-стресса не происходит. Усиление интенсивности высокотемпературного воздействия до 37°С, напротив, приводило к накоплению транскриптов этих генов, видимо, отражая начальное развитие ЭР-стресса. Температура 43°С, очевидно, также вызывала развитие ЭР-стресса, и при этом первоначально тоже наблюдалось накопление транскриптов гена BiP, но из‑за отсутствия неотъемлемого компонента IRE1 система контроля качества белка в этом случае, по‑видимому, не могла работать полноценно. Исходя из полученных данных сделан вывод, что изменение содержания мРНК генов HSP70, BiP и IRE1 играет важную роль в развитии теплоустойчивости растений пшеницы и защите клеток от ЭР-стресса, обусловленного действием высоких температур.

 

 


Ключевые слова


высокие температуры; пшеница; теплоустойчивость; оводненность; уровень транскриптов генов HSP70, BIP, IRE1.

Полный текст:

PDF

Литература


Малышев И. Ю. Стресс-белки в физиологии и медицине. М.: ГЭОТАР-Медиа, 2012. 176 с.

Нилова И. А., Титов А. Ф. Динамика теплоустойчивости проростков пшеницы в зависимости от интенсивности высокотемпературного воздействия // Труды КарНЦ РАН. 2014. № 5. С. 214–217.

Рихванов Е. Г., Федосеева И. В., Пятрикас Д. В., Боровский Г. Б., Войников В. К. Механизм функционирования кальциевой сигнальной системы у растений при действии теплового стресса. Роль митохондрий в этом процессе // Физиология растений. 2014. Т. 61, № 2. C. 155–169. doi: 10.7868/S0015330314020134

Титов А. Ф. Устойчивость активно вегетирующих растений к низким и высоким температурам: закономерности варьирования и механизмы: Автореф. дис. … докт. биол. наук. М., 1989. 42 с.

Титов А. Ф., Акимова Т. В., Таланова В. В., Топчиева Л. В. Устойчивость растений в начальный период действия неблагоприятных температур. М.: Наука, 2006. 143 с.

Топчиева Л. В., Нилова И. А., Титов А. Ф. Динамика содержания транскриптов генов проапоптотических белков в листьях растений пшеницы при действии высоких неблагоприятных температур // ДАН. 2017. Т. 472, № 1.

С. 102–105. doi: 10.7868/S086956521701025X

Чиркова Т. В. Физиологические основы устойчивости растений. СПб.: Изд-во СПб. ун-та, 2002. 244 с.

Alvim F. C., Carolina S. M. B., Cascardo J. C. M., Nunes C. C., Martinez C. A., Otoni W. C., Fontes E. P. B. Enhanced accumulation of BiP in transgenic plants confers tolerance to water stress // Plant Physiol. 2001. Vol. 126, no. 3. P. 1042–1054.

Carolino S. M. B., Vaez J. R., Irsigler A. S. T., Valente M. A. S., Rodrigues L. A. Z., Fontes E. P. B. Plant BiP gene family: differential expression, stress induction and protective role against physiological stress // Braz. J. Plant Physiol. 2003. Vol. 15, no. 2. P. 59–66.

Chen Y., Brandizzi F. IRE1: ER stress sensor and cell fate executor // Trends Cell Biol. 2013. Vol. 23, no. 11. P. 547–555. doi: 10.1016/j.tcb.2013.06.005

Deng Y., Humbert S., Liu J. X., Srivastava R., Rothstein S. J., Howell S. H. Heat induces the splicing by IRE1 of a mRNA encoding a transcription factor involved in the unfolded protein response in Arabidopsis // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2011. Vol. 108, no. 17. P. 7247–7252. doi: 10.1073/pnas.1102117108

Fanata W. I. D., Lee S. Y., Lee K. O. The unfolded protein response in plants: A fundamental adaptive cellular response to internal and external stresses // J. Proteomics. 2013. Vol. 93. P. 356–368. doi: 10.1016/j.jprot.2013.04.023

Giri A., Heckathorn S., Mishra S., Krause Ch. Heat stress decreases levels of nutrient-uptake and – assimilation protein in tomato roots // J. Plants. 2017. Vol. 6(1): 6. doi: 10.3390/plants6010006

Humbert S., Zhong S., Deng Y., Howell S. H., Rothstein S. J. Alternation of the bZIP60/IRE1 pathway affects plant response to ER stress in Arabidopsis thaliana // PLoS One. 2012. Vol. 7, no. 6. e39023. doi: 10.1371/journal.pone.0039023

Iwata Y., Koizumi N. Plant transducer of the endoplasmic

reticulum unfolded protein response // Trends Plant Sci. 2012. Vol. 17, no. 12. P. 720–727. doi: 10.1016/j.tplants.2012.06.014

Jacob P., Hirt H., Bendahmane A. The heat-shock protein/chaperone network and multiple stress resistance

// Plant Biotechnol. J. 2017. Vol. 15, no. 4. P. 405–414. doi: 10.1111/pbi.12659

Koizumi N. Isolation and responses to stress of a gene that encodes a luminal binding protein in Arabidopsis thaliana // Plant Cell Physiol. 1996. Vol. 11, no. 6. P. 865–865.

Leborgne-Castel N., Jelitto-Van Dooren E. P. W. M., Crofts A. J., Denecke J. Overexpression of BiP in Tobacco alleviates endoplasmic reticulum stress // Plant Cell. 1999. Vol. 11. P. 459–469.

Li Q.‑B., Haskell D. W., Guy Ch. L. Coordinate and non-coordinate expression of the stress 70 family and other molecular chaperones at high and low temperature in spinach and tomato // J. Plant. Mol. Biol. 1999. Vol. 39. P. 21–34.

Liu J.‑X., Howell S. H. Endoplasmic reticulum protein stress responses in plants // Plant Cell. 2010. Vol. 22. P. 2930–2942. doi: 10.1105/tpc.110.078154

Liu J.‑X., Srivastava R., Che P., Howell S. H. An endoplasmic

reticulum stress response in Arabidopsis is mediated by proteolytic processing and nuclear relocation of a membrane-associated transcription factor, bZIP28 // Plant Cell. 2007b. Vol. 19, no. 12. P. 4111–4119. doi: 10.1105/tpc.106.050021

Liu J.‑X., Srivastava R., Che P., Howell S. H. Salt stress responses in Arabidopsis utilize a signal transduction pathway related to endoplasmic reticulum stress signaling // The Plant Journal. 2007a. Vol. 51. P. 897–909. doi: 10.1111/j.1365-313X.2007.03195.x

Mittler R., Finka An., Goloubinoff P. How do plants feel the heat? // Trends in Biochemical Science. 2012. Vol. 37, no. 3. P. 118–125. doi: 10.1016/j.tibs.2011.11.007

Nawkar G. M., Lee E. S., Shelake R. M., Park J. H., Ryu S. W., Kang Ch. H., Lee S. Y. Activation of the transducer of unfolded protein response in plants // Front Plant Sci. 2018. Vol. 9. doi: 10.3389/fpls.2018.00214

Pu Y., Bassham D. C. Links between ER stress and autophagy in plants // Plant Signal Behav. 2013. Vol. 8, no. 6. e24297. doi: 10.4161/psb.24297

Sarkar N. K., Kundnani P., Grover A. Functional analysis of Hsp70 superfamily proteins of rice (Oryza sativa) // Cell stress and Chaperones. 2013. Vol. 18. P. 427–437. doi: 10.1007/s12192‑012‑0395‑6

Sung D. Y., Vierling E., Guy Ch. L. Comprehensive expression profile analysis of the Arabidopsis Hsp70 gene family // J. Plant Physiol. 2001. Vol. 126. P. 789–800.

Tyedmers J., Mogk A., Bukau B. Cellular strategies for controlling protein aggregation // J. Mol. Cell Biol. 2010. Vol. 11. P. 777–788. doi: 10.1038/nrm2993

Wan Sh., Jiang L. Endoplasmic reticulum (ER) stress and the unfolded protein response (UPR) in plants // Protoplasma. 2016. Vol. 253. P. 753–764. doi: 10.1007/s00709‑015‑0842‑1

Zhang L., Chen H., Brandizzi F., Verchot J., Wang A. The UPR branch IRE1‑bZIP60 in plants plays an essential role in viral infection and is complementary to the only UPR pathway in yeast // PLoS Genet. 2015. Vol. 11, no. 4. e1005164. doi: 10.1371/journal.pgen.1005164

References in English

Chirkova T. V. Fiziologicheskie osnovy ustoichivosti rastenii [Physiological basis of plant resistance]. St. Petersburg: SPb. un., 2002. 244 p.

Malyshev I. Yu. Stress-belki v fiziologii i meditsine [Stress proteins in physiology and medicine]. Moscow: Genotar-Media, 2012. 176 p.

Nilova I. A., Titov A. F. Dinamika teploustoichivosti prorostkov pshenitsy v zavisimosti ot intensivnosti vysokotemperaturnogo

vozdeistviya [The dynamics of thermotolerance in wheat plants depending on the intensity of high temperature influence]. Trudy KarNTs RAN [Trans. KarRC RAS]. 2014. No. 5. P. 214–217.

Rikhvanov E. G, Fedoseeva I. V., Pyatrikas D. V., Borovskii G. B., Voinikov V. K. Mekhanizm funktsionirovaniya kal’tsievoi signal’noi sistemy u rastenii pri deistvii teplovogo stressa. Rol’ mitokhondrii v etom protsesse [Role of mitochondria in the operation of calcium signaling system in heat-stressed plants]. Fiziol. Rast. [Russ. J. Plant Physiol.]. 2014. Vol. 61, no. 2.

C. 155–169. doi: 10.7868/S0015330314020134

Titov А. F. Ustoichivost’ aktivno vegetiruyushchikh rastenii k nizkim i vysokim temperaturam: zakonomernosti var’irovaniya i mekhanizmy [Resistance of actively vegetating plants to low and high temperatures: variation patterns and mechanisms]: Summary of PhD (Dr. of Biol.) thesis. Moscow, 1989. 42 p.

Titov A. F., Akimova T. V., Talanova V. V., Topchieva L. V. Ustoichivost’ rastenii v nachal’nyi period deistviya neblagopriyatnykh temperatur [Plant resistance in the initial period of unfavourable temperatures effects]. Moscow: Nauka, 2006. 143 p.

Alvim F. C., Carolina S. M. B., Cascardo J. C. M., Nunes C. C., Martinez C. A., Otoni W. C., Fontes E. P. B. Enhanced accumulation of BiP in transgenic plants confers tolerance to water stress. Plant Physiol. 2001. Vol. 126, no. 3. P. 1042–1054.

Carolino S. M. B., Vaez J. R., Irsigler A. S. T., Valente M. A. S., Rodrigues L. A. Z., Fontes E. P. B. Plant BiP gene family: differential expression, stress induction and protective role against physiological stress. Braz. J. Plant Physiol. 2003. Vol. 15, no. 2. P. 59–66.

Chen Y., Brandizzi F. IRE1: ER stress sensor and cell fate executor. Trends Cell Biol. 2013. Vol. 23, no. 11. P. 547–555. doi: 10.1016/j.tcb.2013.06.005

Deng Y., Humbert S., Liu J. X., Srivastava R., Rothstein S. J., Howell S. H. Heat induces the splicing by IRE1 of a mRNA encoding a transcription factor involved in the unfolded protein response in Arabidopsis. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2011. Vol. 108, no. 17. P. 7247–7252. doi: 10.1073/pnas.1102117108

Fanata W. I. D., Lee S. Y., Lee K. O. The unfolded protein response in plants: A fundamental adaptive cellular response to internal and external stresses. J. Proteomics. 2013. Vol. 93. P. 356–368. doi: 10.1016/j.jprot.2013.04.023

Giri A., Heckathorn S., Mishra S., Krause Ch. Heat stress decreases levels of nutrient-uptake and – assimilation protein in tomato roots. Plants. 2017. Vol. 6(1): 6. doi: 10.3390/plants6010006

Humbert S., Zhong S., Deng Y., Howell S. H., Rothstein S. J. Alternation of the bZIP60/IRE1 pathway affects plant response to ER stress in Arabidopsis thaliana. PLoS One. 2012. Vol. 7, no. 6. e39023. doi: 10.1371/journal.pone.0039023

Iwata Y., Koizumi N. Plant transducer of the endoplasmic reticulum unfolded protein response. Trends Plant Sci. 2012. Vol. 17, no. 12. P. 720–727. doi: 10.1016/j.tplants.2012.06.014

Jacob P., Hirt H., Bendahmane A. The heat-shock protein/chaperone network and multiple stress resistance.

Plant Biotechnol. J. 2017. Vol. 15, no. 4. P. 405–414. doi: 10.1111/pbi.12659

Koizumi N. Isolation and responses to stress of a gene that encodes a luminal binding protein in Arabidopsis thaliana. Plant Cell Physiol. 1996. Vol. 11, no. 6. P. 865–865.

Leborgne-Castel N., Jelitto-Van Dooren E. P. W. M., Crofts A. J., Denecke J. Overexpression of BiP in Tobacco alleviates endoplasmic reticulum stress. Plant Cell. 1999. Vol. 11. P. 459–469.

Li Q.‑B., Haskell D. W., Guy Ch. L. Coordinate and non-coordinate expression of the stress 70 family and other molecular chaperones at high and low temperature in spinach

and tomato. J. Plant. Mol. Biol. 1999. Vol. 39. P. 21–34.

Liu J.‑X., Howell S. H. Endoplasmic reticulum protein quality control and its relationship to environmental stress responses in plants. Plant Cell. 2010. Vol. 22. P. 2930–2942. doi: 10.1105/tpc.110.078154

Liu J.‑X., Srivastava R., Che P., Howell S. H. An endoplasmic

reticulum stress response in Arabidopsis is mediated by proteolytic processing and nuclear relocation of a membrane-associated transcription factor, bZIP28. Plant Cell. 2007a. Vol. 19, no. 12. P. 4111–4119. doi: 10.1105/tpc.106.050021

Liu J.‑X., Srivastava R., Che P., Howell S. H. Salt stress responses in Arabidopsis utilize a signal transduction pathway related to endoplasmic reticulum stress signaling. The Plant Journal. 2007b. Vol. 51. P. 897–909. doi: 10.1111/j.1365-313X.2007.03195.x

Mittler R., Finka An., Goloubinoff P. How do plants feel the heat? Trends in Biochemical Science. 2012. Vol. 37, no. 3. P. 118–125. doi: 10.1016/j.tibs.2011.11.007

Nawkar G. M., Lee E. S., Shelake R. M., Park J. H., Ryu S. W., Kang Ch. H., Lee S. Y. Activation of the transducer of unfolded protein response in plants. Front Plant Sci. 2018. Vol. 9. doi: 10.3389/fpls.2018.00214.

Pu Y., Bassham D. C. Links between ER stress and autophagy in plants. Plant Signal Behav. 2013. Vol. 8, no. 6. e24297. doi: 10.4161/psb.24297

Sarkar N. K., Kundnani P., Grover A. Functional analysis of Hsp70 superfamily proteins of rice (Oryza sativa). Cell stress and Chaperones. 2013. Vol. 18. P. 427–437. doi: 10.1007/s12192‑012‑0395‑6

Sung D. Y., Vierling E., Guy Ch. L. Comprehensive expression profile analysis of the Arabidopsis Hsp70 gene family. J. Plant Physiol. 2001. Vol. 126. P. 789–800

Topchieva L. V., Nilova I. A., Titov A. F. The level of proapoptotic gene transcripts in wheat leaves under high temperature stress. Doklady Akademii Nauk [Doklady Biochemistry and Biophysics]. 2017. Vol. 472,

no. 1. P. 5–8. doi: 10.1134/S1607672917010021

Tyedmers J., Mogk A., Bukau B. Cellular strategies for controlling protein aggregation J. Mol. Cell Biol. 2010. Vol. 11. P. 777–788. doi: 10.1038/nrm2993

Wan Sh., Jiang L. Endoplasmic reticulum (ER) stress and the unfolded protein response (UPR) in plants. Protoplasma. 2016. Vol. 253. P. 753–764. doi: 10.1007/s00709‑015‑0842‑1

Zhang L., Chen H., Brandizzi F., Verchot J., Wang A. The UPR branch IRE1‑bZIP60 in plants plays an essential role in viral infection and is complementary to the only UPR pathway in yeast. PLoS Genet. 2015. Vol. 11, no. 4. e1005164. doi: 10.1371/journal. pgen. 1005164




DOI: http://dx.doi.org/10.17076/eb854

Ссылки

  • На текущий момент ссылки отсутствуют.


© Труды КарНЦ РАН, 2014-2018