ОЦЕНКА ЛИПИДНОГО СОСТАВА И НЕКОТОРЫХ КОМПОНЕНТОВ АНТИОКСИДАНТНОЙ СИСТЕМЫ МИДИЙ MYTILUS EDULIS  В УСЛОВИЯХ ЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНОГО ЗАРАЖЕНИЯ МЕТАЦЕРКАРИЯМИ HIMASTHLA ELONGATA

Наталья Николаевна Фокина; Ирина Викторовна Суховская; Татьяна Рудольфовна Руоколайнен; Альбина Александровна Кочнева; Игорь Николаевич Бахмет; Кирилл Евгеньевич Николаев; Иван Андреевич Левакин; Natalia Fokina; Irina Sukhovskaya; Tatiana Ruokolainen; Albina Kochneva; Igor Bakhmet; Kirill Nikolaev; Ivan Levakin

doi:10.17076/eb731

ОЦЕНКА ЛИПИДНОГО СОСТАВА И НЕКОТОРЫХ КОМПОНЕНТОВ АНТИОКСИДАНТНОЙ СИСТЕМЫ МИДИЙ MYTILUS EDULIS В УСЛОВИЯХ ЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНОГО ЗАРАЖЕНИЯ МЕТАЦЕРКАРИЯМИ HIMASTHLA ELONGATA

Наталья Николаевна Фокина, Ирина Викторовна Суховская, Татьяна Рудольфовна Руоколайнен, Альбина Александровна Кочнева, Игорь Николаевич Бахмет, Кирилл Евгеньевич Николаев, Иван Андреевич Левакин, Natalia Fokina, Irina Sukhovskaya, Tatiana Ruokolainen, Albina Kochneva, Igor Bakhmet, Kirill Nikolaev, Ivan Levakin

Аннотация

Проведено исследование длительного эффекта экспериментального заражения метацеркариями Himasthla elongata (Mehlis, 1831) (Himasthlidae) на некоторые биохимические показатели второго промежуточного хозяина - мидии Mytilus edulis (содержание восстановленной формы глутатиона, структурных и запасных липидов, жирных кислот общих липидов, а также активность ферментов глутатион-S-трансферазы, каталазы и пероксидазы). Показано, что паразитарная инвазия оказывает влияние на активность каталазы в жабрах и ноге у мидий, а также на содержание некоторых фосфолипидов и жирных кислот преимущественно в их жабрах, гепатопанкреасе и ноге. В ноге инвазированных мидий пониженная активность каталазы и повышенное содержание лизофосфатидилхолина и сфингомиелина, а также низкий уровень полиненасыщенных жирных кислот (преимущественно докозагексаеновой 22:6n-3 кислоты) отражают, главным образом присутствие метацеркарий H. elongata в исследуемом органе. В тоже время изменения некоторых биохимических показателей в жабрах у инвазированных мидий (главным образом, повышенная активность каталазы, сниженное содержание эфиров холестерина и модификации на уровне жирнокислотного спектра) указывают на наличие стрессового воздействия, оказываемого метацеркариями H. elongata на моллюсков. Предполагается, что исследуемые биохимические показатели подвергаются значительному воздействию непосредственно в момент внедрения паразитов в ткани хозяина (в течение первых суток), тогда как длительный эффект нахождения паразита в организме второго промежуточного хозяина (на протяжении года) приводит к стабилизации в системе паразит-хозяин, в том числе на уровне исследуемых биохимических показателей. Данное предположение требует проведения дополнительных исследований.

Ключевые слова

фосфолипиды; жирные кислоты; восстановленный глутатион; каталаза; глутатион-S-трансфераза; двустворчатые моллюски; трематоды

Полный текст:

PDF

Литература

Руднева И. И., Солонченко А. И., Мельникова Е. Б. Влияние паразитарной инвазии на активность некоторых антиоксидантных ферментов печени и мышц хозяина черноморского калкана Psetta maxima maeotica // Паразитология. 2004. Т. 38, №. 6. С. 557-561.

Сидоров В. С., Лизенко Е. И., Болгова О. М., Нефедова З. А. Липиды рыб. 1. Методы анализа // Лососевые (Salmonidae) Карелии. Вып.1. Экология. Паразитофауна. Биохимия. Петрозаводск: КФАН СССР. 1972. С. 150–163.

Смирнов Л.П., Суховская И.В., Борвинская Е.В., Кочнева А.А. Некоторые биохимические показатели биотрансформации ксенобиотиков в тканях жемчужницы европейской Margaritifera margaritifera // Известия РАН. Серия биологическая. 2017. № 1. С. 30–34. DOI: 10.7868/S0002332917010143

Суховская И.В., Борвинская Е.В., Смирнов Л.П, Немова Н.Н. Сравнительный анализ методов определения концентрации белка - спектрофотометрии в диапазоне 200-220 нм Бредфорд // Труды КарНЦ РАН. Сер. Экспериментальная биология. 2010. №2. С. 68-71.

Arakelova E. S., Chebotareva M. A., Zabelinskii S. A., Shukolyukova E. P. Changes of phospholipid fatty acid composition in the digestive gland of the mollusc Littorina saxatilis, caused by trematode larvae //Journal of Evolutionary Biochemistry and Physiology. 2007. Vol. 43, N 4. P. 388-397. DOI: 10.1134/S0022093007030035

Arakelova K. S., Chebotareva M. A., Zabelinskii S. A. Physiology and lipid metabolism of Littorina saxatilis infected with trematodes // Diseases of aquatic organisms. 2004. Vol. 60, N 3. P. 223-231. DOI: 10.3354/dao060223

Arduini A., Peschechera A., Dottori S., Sciarroni A. F., Serafini F., Calvani M. High performance liquid chromatography of long-chain acylcarnitine and phospholipids in fatty acid turnover studies // Journal of Lipid Research. 1996. Vol.37. P. 684-689.

Beers R. F., Sizer I. W. A spectrophotometric method for measuring the breakdown of hydrogen peroxide by catalase // Biol Chem. 1952. Vol. 195, N 1. P.133-40.

Belley A., Chadee K. Eicosanoid production by parasites:: From pathogenesis to immunomodulation? // Parasitology Today. 1995. Vol. 11, N 9. P. 327-334. DOI: 10.1016/0169-4758(95)80185-5

Bergé J.P., Barnathan G. Fatty acids from lipids of marine organisms: molecular biodiversity, roles as biomarkers, biologically active compounds, and economical aspects. In: Yves Le Gal, Roland Ulber, editors. Marine biotechnology I. Berlin Heidelberg: Springer. 2005. P. 49-125. DOI: 10.1007/b135782

Bower S. M., McGladdery S. F., Price I. M. Synopsis of infectious diseases and parasites of commercially exploited shellfish // Annual Review of Fish Diseases. 1994. Vol. 4. P. 1–199. DOI: 10.1016/0959-8030(94)90028-0

Britten R. A., Green J. A. Changes in glutathione metabolism following exposure to alkylating-agents in human ovarian tumor-biopsies // British Journal of Cancer. – Houndmills, Basingstoke, Hampshire, England RG21 6XS: Stockton Press. 1989. Vol. 60, N. 3. P. 497-497.

Chance B., Maehly A. C. Assay of catalase and peroxidases // Methods Enzymol. 1955. Vol. 2. P. 764-775.

Cheng T. C. Marine molluscs as hosts for symbioses, with a review of known parasites of commercially important species // Advances in marine biology. 1967. Vol. 5. P. 1-424.

Cohn V. H., Lyle J. A Fluorometric assay for glutathione // Analytical biochemistry. 1966. Vol. 14. P. 434-440.

De Montaudouin X., Bazairi H., Culloty S. Effect of trematode parasites on cockle Cerastoderma edule growth and condition index: a transplant experiment // Marine Ecology Progress Series. 2012. Vol. 471. P. 111-121. DOI:10.3354/meps10033

Engelbrecht F. M., Mari F., Anderson J. T. Cholesterol. Determination in serum. A rapid direction method // South African Medical Journal. 1974. Vol. 48(7). P. 250-256.

Folch J., Lees M., Stanley G. H. S. A simple method for the isolation and purification of total lipids from animal tissues // Journal of Biological Chemistry. 1957. Vol. 226. P. 497-509.

Fried B., Bradford J. D. Histochemical and thin-layer chromatographic analyses of neutral lipids in various host sites infected with Leucochloridiomorpha constantiae (Trematoda) // Comparative Biochemistry and Physiology Part B: Comparative Biochemistry. 1984. Vol. 78, N 1. P. 175-177.

Fried B., Lewis Jr. P. D., Beers K. Thin-layer chromatographic and histochemical analyses of neutral lipids in the intramolluscan stages of Leucochloridium variae (Digenea, Leucochloridiidae) and the snail host, Succinea ovalis // The Journal of parasitology. 1995. P. 112-114. DOI: 10.2307/3284019

Fried B., Rao K. S., Sherma J., Huffman J. E. (a) Fatty acid composition ofEchinostoma trivolvis (Trematoda) rediae and adults and of the digestive gland-gonad complex ofHelisoma trivolvis (Gastropoda) infected with the intramolluscan stages of this echinostome // Parasitology research. 1993. Vol. 79(6). P. 471-474. DOI: 10.1007/BF00931585

Fried B., Sherma J., Rao K. S., Ackman R. G. (б) Fatty acid composition of Biomphalaria glabrata (Gastropoda: Planorbidae) experimentally infected with the intramolluscan stages of Echinostoma caproni (Trematoda) // Comparative Biochemistry and Physiology Part B: Comparative Biochemistry. 1993. Vol. 104(3). P. 595-598. DOI: 10.1016/0305-0491(93)90287-F

Furlong S. T. Unique roles for lipids in Schistosoma mansoni // Parasitology Today. 1991. Vol. 7, N 2. P. 59-62. DOI: 10.1016/0169-4758(91)90192-Q

Galaktionov K. V. Parasites of common animals and animals of market value // White Sea, ecology and environment. Derzsavets, St. Petersburg. 2001. P. 95-110.

Geret F., Serafim A., Barreira L., Bebianno M. J. Response of antioxidant systems to copper in the gills of the clam Ruditapes decussates // Mar Environ Res. 2002. Vol. 54(3-5). P. 413-7. DOI: 10.1016/S0141-1136(02)00164-2

Ghosh D., Dey C., Misra K. K. Host–parasite relationship: fatty acid compositions of a trematode, Paramphistomum cervi and common Indian goat, Capra hircus // Journal of Parasitic Disease. 2005. V. 29. P. 119-123.

Gornowicz D., Dmochowska K., Żbikowska E., Żółtowska K. Total antioxidative status and the activity of peroxidase and superoxide dismutase in the haemolymph of Lymnaea stagnalis (L.) naturally infected with digenean trematodes // Journal of Molluscan Studies. 2013. Vol. 79(3). P. 225-229. DOI: 10.1093/mollus/eyt019

Habig W. H., Pabst M. J., Jakoby W. B. Glutathione S-transferases. The first enzymatic step in mercapturic acid formation // J. Biol. Chem. 1974. Vol. 249, N 22. P. 7130-7139.

Hill T., Lewicki P. STATISTICS Methods and Applications. // A comprehensive reference for science, industry, and data mining: StatSofr Inc. 2007.

Hissin P. J., Hilf R. A fluorometric method for determination of oxidized and reduced glutathione in tissues // Analytical Biochemistry. 1976. Vol. 74(1). P. 214–226.

Hoskin G. P., Cheng T. C., Shapiro I. L. Fatty acid compositions of three lipid classes of Himasthla quissetensis rediae before and after starvation // Comparative Biochemistry and Physiology Part B: Comparative Biochemistry. 1974. Vol. 47, N 4. P. 821-830.

Jensen K. T., Castro N. F., Bachelet G. Infectivity of Himasthla spp. (Trematoda) in cockle (Cerastoderma edule) spat // Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom. 1999. Vol. 79, N 2. P. 265-271.

Kubata B. K., Duszenko M., Martin K. S., Urade Y. Molecular basis for prostaglandin production in hosts and parasites // Trends in parasitology. 2007. Vol. 23(7). P. 325-331. DOI: 10.1016/j.pt.2007.05.005

Kulatchkova V. G. Parasites of blue mussels—the aquaculture object in the White Sea // Investigation of the blue mussel of the White Sea. Zoological Institute, Leningrad. 1985. P. 88-97.

Laruelle F., Molloy D. P., Roitman V. A. Histological analysis of trematodes in Dreissena polymorpha: their location, pathogenicity, and distinguishing morphological characteristics // Journal of Parasitology. 2002. Vol. 88, N 5. P. 856-863. DOI: 10.1645/0022-3395(2002)088[0856:HAOTID]2.0.CO;2

Lauckner G. Diseases of mollusca: Bivalvia. In: Kinne, O. (Ed.), Diseases of Marine Animals. Biologische Anstalt Helgoland, Hamburg, Federal Republic of Germany. 1983. P. 477–962.

Lunetta J. E., Vernberg W. B. Fatty acid composition of parasitized and nonparasitized tissue of the mud-flat snail, Nassarius obsolete (Say) // Experimental parasitology. 1971. Vol. 30, N 2. P. 244-248.

Mahmoud A. H., Rizk M. Z. Free Radical Scavengers in Susceptible/Resistant Biomphalaria alexandrina Snails before and after Infection // Comp. Biochem. Physiol. C Toxicol. Pharmacol. 2004. Vol. 138. P. 523–530. DOI: 10.1016/j.cca.2004.08.012

Maria V. L., Bebianno M. J. Antioxidant and lipid peroxidation responses in Mytilus galloprovincialis exposed to mixtures of benzo(a)pyrene and copper // Comp Biochem Physiol C Toxicol Pharmacol. 2011. Vol. 154(1). P. 56-63. DOI: 10.1016/j.cbpc.2011.02.004

Milhon J. L., Thiboldeaux R. L., Glowac K., Tracy J. W. Schistosoma japonicum GSH S-transferase Sj26 is not the molecular target of praziquantel action // Exp Parasitol. 1997. V. 87(3). P. 268-74. DOI: 10.1006/expr.1997.4231

Mondal J., Dey C. Lipid and fatty acid compositions of a trematode, Isoparorchis hypselobagri Billet, 1898 (Digenea: Isoparorchiidae) infecting swim bladder of Wallago attu in the district North 24-Parganas of West Bengal // Journal of parasitic diseases. 2015. Vol. 39, N 1. P. 67-72. DOI: 10.1007/s12639-013-0283-8

Nare B., Smith J. M., Prichard R. K. Schistosoma mansoni: levels of antioxidants and resistance to oxidants increase during development // Exp Parasitol. 1990. Vol. 70(4). P. 389-97. DOI: 10.1016/0014-4894(90)90122-S

Nikolaev K. E., Sukhotin A. A., Galaktionov K. V. Infection patterns in White Sea blue mussels Mytilus edulis of different age and size with metacercariae of Himasthla elongata (Echinostomatidae) and Cercaria parvicaudata (Renicolidae) // Diseases of aquatic organisms. 2006. Vol. 71, N 1. P. 51-58. DOI: 10.3354/dao071051

Noble J. E., Marc J. A. Bailey. Quantitation of Protein // Methods in Enzymology. 2009. Vol.463. P. 73-95.

Poulin R. The selection of experimental doses and their importance for parasite success in metacercarial infection studies // Parasitology. 2010. Vol. 137, N 5. P. 889-898. DOI: 10.1017/S0031182009991624

Prohaska J. R., Ganther H. E. Glutathione peroxidase activity of glutathione-s-transferases purified from rat liver // Biochem Biophys Res Commun. 1976. Vol.76(2). P. 437-45.

Regoli F., Giuliani M. E. Oxidative pathways of chemical toxicity and oxidative stress biomarkers in marine organisms // Mar Environ Res. 2014. Vol.93. P. 106-17. DOI: 10.1016/j.marenvres.2013.07.006

Smith J. D. Animal parasitology. Cambridge University Press, Cambridge. 1994.

Thompson S. N. Biochemical and physiological effects of metazoan endoparasites on their host species // Comparative Biochemistry and Physiology Part B: Comparative Biochemistry. 1983. Vol. 74, N 2. P. 183-211.

Tyutin A. V., Izvekova G. I. Infection of mollusks and fish by the trematode Apophallus muehlingi (Jagerskiold, 1898) and its interrelations with intermediate hosts // Inland water biology. 2013. Vol. 6, N 1. P. 52-56. DOI: 10.1134/S1995082912030157

Vance D. E., Vance J. E, editors. Biochemistry of Lipids, Lipoproteins and Membranes. 4th ed.th ed. Amsterdam: Elsevier. 2002. 610 p.

Vlahogianni T., Dassenakis M., Scoullos M.J., Valavanidis A. Integrated use of biomarkers (superoxide dismutase, catalase and lipid peroxidation) in mussels Mytilus galloprovincialis for assessing heavy metals' pollution in coastal areas from the Saronikos Gulf of Greece // Mar Pollut Bull. 2007. Vol. 54(9). P. 1361-71. DOI: 10.1016/j.marpolbul.2007.05.018

Vorontsova Y. A., Yurlova N. I., Vodyanitskaya S. N., Glupov V. V. Activity of detoxifying and antioxidant enzymes in the pond snail Lymnaea stagnalis (Gastropoda: Pulmonata) during invasion by Trematode Cercariae // Journal of Evolutionary Biochemistry and Physiology. 2010. Vol. 46(1). P. 28-34. DOI: 10.1134/S0022093010010032

Wegeberg A. M. Digene trematoders (Echinostomatidae) infectionsokologi og effekt pa Cerastoderma edule //University of Aarhus. 1998.

Werding B. Morphologie, Entwicklung und Ökologie digener Trematoden-Larven der StrandschneckeLittorina littorea // Marine Biology. 1969. Vol. 3, N 4. P. 306-333.

Żbikowska E. One snail–three Digenea species, different strategies in host-parasite interaction //Animal Biology. 2011. Vol. 61, N 1. P. 1-19. DOI: 10.1163/157075511X554383

Zelck U. E., Janje B., Schneider O. Superoxide dismutase expression and H2O2 production by hemocytes of the trematode intermediate host Lymnaea stagnalis (Gastropoda) // Developmental & Comparative Immunology. 2005. Vol. 29, N 4. P. 305-314. DOI: 10.1016/j.dci.2004.09.002

References in English

Rudneva I. I., Solonchenko A. I., Mel’nikova E. B. Vliyanie parazitarnoi invazii na aktivnost’ nekotorykh antioksidantnykh fermentov pecheni i myshts khozyaina chernomorskogo kalkana Psetta maxima maeotica [The influence of the parasite invasion on antioxidant enzyme activity in the liver and muscles of a host, the Black Sea flounder Psetta maxima maeotica]. Parazitol. [Parasitol.]. 2004. Vol. 38, no. 6. P. 557–561.

Sidorov V. S., Lizenko E. I., Bolgova O. M., Nefedova Z. A. Lipidy ryb. 1. Metody analiza [Lipids of fish. 1. Methods of analysis]. Lososevye (Salmonidae) Karelii. Vyp. 1. Ekol. Parazitofauna. Biokhim. [Salmonidae of Karelia. Iss. 1. Ecol. Parasitophauna. Biochem.]. Petrozavodsk: Karel. f. AN SSSR, 1972. P. 150–163.

Smirnov L. P., Sukhovskaya I. V., Borvinskaya E. V., Kochneva A. A. Nekotorye biokhimicheskie pokazateli biotransformatsii ksenobiotikov v tkanyakh zhemchuzhnitsy evropeiskoi Margaritifera margaritifera [Some biochemical parameters of the transformation of xenobiotics in the freshwater pearl mussel Margaritifera margaritifera]. Izv. RAN. Ser. Biol. [Biol. Bull.]. 2017. No. 1. P. 30–34.

Sukhovskaya I. V., Borvinskaya E. V., Smirnov L. P., Nemova N. N. Sravnitel’nyi analiz metodov opredeleniya kontsentratsii belka – spektrofotometrii v diapazone 200–220 nm Bredford [Comparative analysis of the methods for determination of protein concentration – spectrophotometry in the 200–220 nm range and the Bradford protein assay]. Trudy KarNTs RAN [Trans. KarRC RAS]. 2010. No. 2. P. 68–71.

Arakelova E. S., Chebotareva M. A., Zabelinskii S. A., Shukolyukova E. P. Changes of phospholipid fatty acid composition in the digestive gland of the mollusc Littorina saxatilis, caused by trematode larvae. J. Evol. Biochem. Physiol. 2007. Vol. 43, no. 4. P. 388–397. doi: 10.1134/S0022093007030035

Arakelova K. S., Chebotareva M. A., Zabelinskii S. A. Physiology and lipid metabolism of Littorina saxatilis infected with trematodes. Dis. Aqua. Org. 2004. Vol. 60, no. 3. P. 223–231. doi: 10.3354/dao060223

Beers R. F., Sizer I. W. A spectrophotometric method for measuring the breakdown of hydrogen peroxide by catalase. Biol. Chem. 1952. Vol. 195, no. 1. P. 133–140.

Belley A., Chadee K. Eicosanoid production by parasites: From pathogenesis to immunomodulation? Parasitol. Today. 1995. Vol. 11, no. 9. P. 327–334. doi: 10.1016/0169-4758(95)80185-5

Bergé J. P., Barnathan G. Fatty acids from lipids of marine organisms: molecular biodiversity, roles as biomarkers, biologically active compounds, and economical aspects. In: Yves Le Gal, Roland Ulber, eds. Marine biotechnology I. Berlin Heidelberg: Springer. 2005. P. 49–125. doi: 10.1007/b135782