К ВОПРОСУ О РАЗНОКАЧЕСТВЕННОСТИ ПОЛОВЫХ ПРОДУКТОВ ЛОСОСЕВЫХ РЫБ: ЯЙЦЕКЛЕТКИ ГОРБУШИ (ONCORHYNCHUS GORBUSCHA)

Людмила Александровна Лысенко, Надежда Павловна Канцерова, Марина Юрьевна Крупнова, Денис Александрович Ефремов, Нина Николаевна Немова, Lyudmila Lysenko, Nadezhda Kantserova, Marina Krupnova, Denis Efremov, Denis Efremov, Nina Nemova, Nina Nemova

Аннотация


Исследование, проведенное на неоплодотворенной икре горбуши (Oncorhynchus gorbuscha, сем. Salmonidae), было посвящено поиску причин отмеченного ранее феномена дифференциации эмбрионов и ранних личинок лососевых рыб по уровню метаболизма, двигательной активности и особенностям взаимодействия со средой обитания. Для выяснения возможных материнских эффектов было проведено сравнение размерных показателей и уровней активности протеолитических ферментов – лизосомальных катепсинов В и D и кальцийзависимых протеиназ (кальпаинов) – в яйцеклетках разной локализации: из передней, средней и задней третей яичников нерестящихся самок O. gorbuscha. Ранее проведенная характеризация протеолитического аппарата рыб показала исключительную важность указанных ферментов в регуляции роста и метаболических процессов в неоплодотворенной и оплодотворенной икре рыб. В нашем эксперименте не была выявлена достоверная индивидуальная вариабельность икринок из разных частей яичника как по массе, так и по уровню активности внутриклеточных протеиназ. Полученные результаты свидетельствуют о том, что причину физиологических и морфологических различий молоди лососевых, проявляющихся на эмбриональном и раннем постэмбриональном этапах ее развития, следует искать, по-видимому, в генетической гетерогенности оплодотворенного материала или его взаимодействиях со средой, но не в различии темпов роста и созревания яйцеклеток в яичниках рыб.


Ключевые слова


кальпаины; катепсины; яйцеклетки; яичник; материнские эффекты; O. gorbuscha

Полный текст:

PDF

Литература


Веселов А. Е., Калюжин С. М. Экология, поведение и распределение молоди атлантического лосося. Петрозаводск: Карелия, 2001. 160 с.

Лысенко Л. А., Канцерова Н. П., Крупнова М. Ю., Веселов А. Е., Немова Н. Н. Внутриклеточная белковая деградация в процессе роста атлантического лосося Salmo salar L. // Биоорг. Хим. 2015. Т. 41, № 6. С. 717-724. doi: 10.7868/S013234231506009.

Немова Н. Н., Лысенко Л. А., Канцерова Н. П. Деградация белков скелетных мышц в процессах роста и развития лососевых рыб // Онтогенез. 2016. Т. 47, № 4. С. 197-208. doi: 10.7868/S0475145016040066.

Немова Н. Н., Лысенко Л. А., Канцерова Н. П. Протеиназы семейства кальпаинов. Структура и функции // Онтогенез. 2010. Т. 41, № 5. С. 381-389.

Немова Н. Н., Сидоров В. С., Рипатти П. О. Лизосомальное переваривание белков органов лосося Salmo salar L. при голодании в условиях содержания в садках в преднерестовый период // Вопр. ихтиол. 1980. Т. 120. С. 180–182.

Нечаев И. В., Павлов Д. С., Глухова Е. В. Эффект взаимодействия эмбрионов плотвы в кладке и постэмбриональные последствия этих взаимодействий // ДАН. 2000. Т. 374, № 6. С. 839-842.

Никольский Г. В. Экология рыб / изд. 3-е, перераб. М.: Высш. шк., 1974. 366 с.

Павлов Д., Пономарева В., Веселов А., Костин В. Реореакция как один из механизмов формирования фенотипических группировок сеголеток атлантического лосося (Salmo salar) // Вопр. ихтиол. 2010. Т. 50, № 4. С. 548–553.

Павлов Д. С., Костин В. В., Пономарева В. Ю. Различия размерных и весовых показателей и особенностей питания заводской молоди черноморской кумжи (Salmo trutta labrax pall.) из двух пространственных группировок // ДАН. 2012. Т. 445, № 4. C. 479–481.

Павлов Д. С., Нефедова З. А., Веселов А. Е., Немова Н. Н., Руоколайнен Т. Р., Васильева О. Б., Рипатти П. О. Липидный статус сеголеток атлантического лосося Salmo salar из разных микробиотопов р. Варзуга // Вопр. ихтиол. 2008. Т. 48, № 5. С. 679-685.

Пономарева В. Ю. Поведенческие механизмы внутрипопуляционной дифференциации молоди некоторых лососевых рыб: дис. … канд. биол. наук. М., 2014. 136 с.

Anson M. L. The estimation of pepsin, trypsin, papain and cathepsin with hemoglobin // J. Gen. Physiol. 1938. Vol. 22. P. 79-89.

Björnsson B. T., Johansson V., Benedet S., Einarsdottir I. E., Hildahl J., Agustsson T., Jonsson E. Growth hormone endocrinology of salmonids: regulatory mechanisms and mode of action // Fish Physiol. Biochem. 2002. Vol. 27. P. 227–242. doi: 10.1023/B:FISH.0000032728.91152.10.

Bradford M. M. A rapid and sensitive method for the quantitation of microgram quantities of protein utilizing the principle of protein-dye binding // Anal. Biochem. 1976. Vol. 72. P. 248–254.

Burton T., Hoogenboom M. O., Beevers N. D., Armstrong J. D., Metcalfe N. B. Among-sibling differences in the phenotypes of juvenile fish depend on their location within the egg mass and maternal dominance rank // Proc. R. Soc. B. 2013. Vol. 280. P. 20122441. doi: 10.1098/rspb.2012.2441.

Cleveland B. M., Weber G. M. Effects of sex steroids on indices of protein turnover in rainbow trout (Oncorhynchus mykiss) white muscle // Gen. Comp. Endocrinol. 2011. Vol. 174. P. 132–142. doi: 10.1152/ajpregu.00516.2009.

Enns D. L., Belcastro A. N. Early activation and redistribution of calpain activity in skeletal muscle during hindlimb unweighting and reweighting // Can. J. Physiol. Pharmacol. 2006. Vol. 84. P. 601–609.

Erkinaro J., Niemelä E. Growth differences between the Atlantic salmon parr, Salmo salar, of nursery brooks and natal rivers in the river Teno watercourse in northern Finland // Environ. Biol. Fish. 1995. Vol. 42, no. 3. P. 277-287.

Fraser K. P. P., Rogers A. D. Protein metabolism in marine animals: the underlying mechanism of growth // Adv. Mar. Biol. 2007. Vol. 52. P. 267-362. doi: 10.1016/S0065-2881(06)52003-6.

Fuentes E. N., Valdés J. A., Molina A., Björnsson B. T. Regulation of skeletal muscle growth in fish by the growth hormone–insulin-like growth factor system // Gen. Comp. Endocrinol. 2013. Vol. 192. P. 136–148. doi: 10.1016/j.ygcen.2013.06.009.

Grant J. W. A., Noakes D. L. G. Aggressiveness and foraging mode of young-of-the-year brook charr, Salvelinus fontinalis (Pisces, Salmonidae) // Behav. Ecol. Sociobiol. 1988. Vol. 22. P. 435-445.

Hendry A. P., Day T. Revisiting the positive correlation between female size and egg size // Evol. Ecol. Res. 2003. Vol. 5. P. 421-429.

Hiramatsu N., Ichikawa N., Fukada H., Fujita T., Sullivan C. V., Hara A. Identification and characterization of proteases involved in specific proteolysis of vitellogenin and yolk proteins in salmonids // J. Exp. Zool. 2002. Vol. 292. P. 11–25.

Johnston I., Bower N., Macqueen D. Growth and the regulation of myotomal muscle mass in teleost fish // J. Exp. Biol. 2011. Vol. 214. P. 1617–1628. doi: 10.1242/jeb.038620.

Kwon J. Y., Prat F., Randall C., Tyler C. R. Molecular characterization of putative yolk processing enzymes and their expression during oogenesis and embryogenesis in rainbow trout (Oncorhynchus mykiss) // Biol. Reprod. 2001. Vol. 65. P. 1701–1709.

Lysenko L. A., Kantserova N. P., Kaivarainen H. I., Krupnova M. Ju., Nemova N. N. Skeletal muscles protease activities in the early growth and development of wild Atlantic salmon (Salmo salar L.) // Comp. Biochem. Physiol. B Biochem. Mol. Biol. 2017. in press

McCarthy I. D. Competitive ability is related to metabolic asymmetry in juvenile rainbow trout // J. Fish Biol. 2001. Vol. 59. P. 1002–1014. doi:10.1111/j.1095-8649.2001.tb00167.x.

Metcalfe N. B., Huntingford F. A., Thorpe J. E. Feeding intensity, growth rates and the establishment of life-history patterns of juvenile Atlantic salmon Salmo salar L. // J. Anim. Ecol. 1988. Vol. 57, no. 2. P. 463-474. doi: 10.2307/4918.

Mommsen T. P. Salmon spawning migration and muscle protein metabolism: the August Krogh principle at work // Comp. Biochem. Physiol. B Biochem. Mol. Biol. 2004. Vol. 139. P. 383–400. doi: 10.1016/j.cbpc.2004.09.018.

Nemova N. N., Kaivarainen E. I., Krupnova M. Yu., Veselov A. E., Murzina S. A., Pavlov D. S. Intracellular proteolysis in Atlantic salmon Salmo salar fingerlings (0+) from different biotopes in an Arctic river (Varzuga River, White Sea Basin) // Polar Record. 2017. P. 1-7. doi:10.1017/S003224741600084X

Nicieza A. G., Reyesgavilan F. G., Brana F. Differentiation in juvenile growth and bimodality patterns between northern and southern populations of Atlantic salmon (Salmo salar L.) // Can. J. Zool. 1994. Vol. 72. P. 1603-1610. doi: 10.1139/z94-213.

Overturf K., Gaylord T. Determination of relative protein degradation activity at different life stages in rainbow trout (Oncorhynchus mykiss) // Comp. Biochem. Physiol. B Biochem. Mol. Biol. 2009. Vol. 152. P. 150–160. doi: 10.1016/j.cbpb.2008.10.012.

Primmer C. R., Veselov A. J., Zubchenko A., Poututkin A., Bakhmet I., Koskinen M. T. Isolation by distance within a river system: genetic population structuring of Atlantic salmon, Salmo salar, in tributaries of the Varzuga River in northwest Russia // J. Mol. Ecol. 2006. No. 15. P. 653–666. doi: 10.1111/j.1365-294X.2005.02844.x.

Raldúa D., Fabra M., Bozzo M. G., Weber E., Cerdà J. Cathepsin B-mediated yolk protein degradation during killifish oocyte maturation is blocked by an H+-ATPase inhibitor: effects on the hydration mechanism // Am. J. Physiol. Regul. Integr. Comp. Physiol. 2006. Vol. 290. P. R456–R466. doi: 10.1152/ajpregu.00528.2005.

Santella L., Kyozuka K., Hoving S., Munchbach M., Quadroni M., Dainese P., Zamparelli C., James P., Carafoli E. Breakdown of cytoskeletal proteins during meiosis of starfish oocytes and proteolysis induced by calpain // Exp. Cell Res. 2000. Vol. 259. Р. 117–126. doi: 10.1006/excr.2000.4969.

Suter H. C. The effects of maternal steroids on individual variation in juvenile salmonids: PhD thesis. University of Glasgow, Glasgow, UK, 2002.

Torrissen K. R. Atlantic salmon Salmo salar L.: genetic variations in protein metabolism and growth / Eds. P. T. K. Woo, D. J. Noakes. Salmon: biology, ecological impacts and economic importance. New York, NY: Nova Science Publishers, 2014. P. 85–119.

Utrilla C. G., Lobon-Cervia J. Life-history patterns in a southern population of Atlantic salmon // J. Fish Biol. 1999. Vol. 55. P. 68-83.

References in English

Lysenko L. A., Kantserova N. P., Krupnova M. Yu., Veselov A. E., Nemova N. N. Vnutrikletochnaya belkovaya degradatsiya v protsesse rosta atlanticheskogo lososya Salmo salar L. [Intracellular protein degradation during growth of the Atlantic salmon Salmo salar L.]. Bioorg. khim. [Russ. Journal of BioorganicChem.] 2015. Vol. 41, no. 6. P. 717–724. doi: 10.7868/S013234231506009

Nemova N. N., Lysenko L. A., Kantserova N. P. Degradatsiya belkov skeletnykh myshts v protsessakh rosta i razvitiya lososevykh ryb [Degradation of skeletal muscle protein during growth and developmentof salmonid fish]. Ontogenez [Russ. Journal of Developmental Biol.]. 2016. Vol. 47, no. 4. P. 197–208. doi: 10.7868/S0475145016040066

Nemova N. N., Lysenko L. A., Kantserova N. P. Proteinazy

semeistva kal’painov. Struktura i funktsii [Proteases of the calpain family: structure and functions]. Ontogenez [Russ. Journal of Developmental Biol.]. 2010. Vol. 41, no. 5. P. 381–389.

Nemova N. N., Sidorov V. S., Ripatti P. O. Lizosomal’noe perevarivanie belkov organov lososya Salmo salar L. pri golodanii v usloviyakh soderzhaniya v sadkakh v prednerestovyi period [Lysosomal digestion of proteins of the salmon Salmo salar L. organs during starvation in cages in the prespawning period]. Vopr. ikhtiol. [Journal of Ichthyology]. 1980. Vol. 120. P. 180–182.

Nechaev I. V., Pavlov D. S., Glukhova E. V. Effekt vzaimodeistviya embrionov plotvy v kladke i postembrional’nye posledstviya etikh vzaimodeistvii [Interaction between roach embryos in a clutch and the postembryonal consequences of this interaction]. DAN [Dokl. Biol. Sciences]. 2000. Vol. 374, no. 6. P. 839–842.

Nikol’skii G. V. Ekologiya ryb [Ecology of fish]. Moscow: Vyssh. shk., 1974. 366 p.

Pavlov D. S., Ponomareva V. Yu., Veselov A. E., Kostin V. V. Reoreaktsiya kak odin iz mekhanizmov formirovaniya

fenotipicheskikh gruppirovok segoletok atlanticheskogo lososya (Salmo salar) [Rheoreaction as a mechanism of phenotypic groups formation of underyearlings of the Atlantic salmon Salmo salar]. Vopr. ikhtiol. [Journal of Ichthyology]. 2010. Vol. 50, no. 4. P. 548–553.

Pavlov D. S., Kostin V. V., Ponomareva V. Yu. Razlichiya

razmernykh i vesovykh pokazatelei i osobennostei pitaniya zavodskoi molodi chernomorskoi kumzhi (Salmo trutta labrax pall.) iz dvukh prostranstvennykh gruppirovok [Differences in length, weight, and feeding characteristics of hatchery-reared juvenile fish of the Black sea trout (Salmo trutta labrax pall.) from two spatial groups]. DAN [Dokl. Biological Sciences]. 2012. Vol. 445, no. 4. P. 479–481.

Pavlov D. S., Nefedova Z. A., Veselov A. E., Nemova N. N., Ruokolainen T. R., Vasil’eva O. B., Ripatti P. O. Lipidnyi status segoletok atlanticheskogo lososya Salmo salar iz raznykh mikrobiotopov r. Varzuga [Lipid status of fingerlings of the Atlantic salmon Salmo salar from different microbiotopes of the Varzuga River]. Vopr. ikhtiol. [Journal of Ichthyology]. 2008. Vol. 48, no. 5. P. 679–685.

Ponomareva V. Yu. Povedencheskie mekhanizmy vnutripopulyatsionnoi differentsiatsii molodi nekotorykh lososevykh ryb [Behavioral mechanisms of intrapopulational

differentiation of juvenile fish of some salmonids]: DSc (Cand. of Biol.) thesis. Moscow, 2014. 136 p.

Veselov A. E., Kalyuzhin S. M. Ekologiya, povedenie i raspredelenie molodi atlanticheskogo lososya [Ecology, behavior, and distribution of juvenile fish of the Atlantic salmon]. Petrozavodsk: Kareliya, 2001. 160 p.

Anson M. L. The estimation of pepsin, trypsin, papain and cathepsin with hemoglobin // J. Gen. Physiol. 1938. Vol. 22. P. 79-89.

Björnsson B. T., Johansson V., Benedet S., Einarsdottir I. E., Hildahl J., Agustsson T., Jonsson E. Growth hormone endocrinology of salmonids: regulatory mechanisms and mode of action // Fish Physiol. Biochem. 2002. Vol. 27. P. 227–242. doi: 10.1023/B:FISH.0000032728.91152.10.

Bradford M. M. A rapid and sensitive method for the quantitation of microgram quantities of protein utilizing the principle of protein-dye binding // Anal. Biochem. 1976. Vol. 72. P. 248–254.

Burton T., Hoogenboom M. O., Beevers N. D., Armstrong J. D., Metcalfe N. B. Among-sibling differences in the phenotypes of juvenile fish depend on their location within the egg mass and maternal dominance rank // Proc. R. Soc. B. 2013. Vol. 280. P. 20122441. doi: 10.1098/rspb.2012.2441.

Cleveland B. M., Weber G. M. Effects of sex steroids on indices of protein turnover in rainbow trout (Oncorhynchus mykiss) white muscle // Gen. Comp. Endocrinol. 2011. Vol. 174. P. 132–142. doi: 10.1152/ajpregu.00516.2009.

Enns D. L., Belcastro A. N. Early activation and redistribution of calpain activity in skeletal muscle during hindlimb unweighting and reweighting // Can. J. Physiol. Pharmacol. 2006. Vol. 84. P. 601–609.

Erkinaro J., Niemelä E. Growth differences between the Atlantic salmon parr, Salmo salar, of nursery brooks and natal rivers in the river Teno watercourse in northern Finland // Environ. Biol. Fish. 1995. Vol. 42, no. 3. P. 277-287.

Fraser K. P. P., Rogers A. D. Protein metabolism in marine animals: the underlying mechanism of growth // Adv. Mar. Biol. 2007. Vol. 52. P. 267-362. doi: 10.1016/S0065-2881(06)52003-6.

Fuentes E. N., Valdés J. A., Molina A., Björnsson B. T. Regulation of skeletal muscle growth in fish by the growth hormone–insulin-like growth factor system // Gen. Comp. Endocrinol. 2013. Vol. 192. P. 136–148. doi: 10.1016/j.ygcen.2013.06.009.

Grant J. W. A., Noakes D. L. G. Aggressiveness and foraging mode of young-of-the-year brook charr, Salvelinus fontinalis (Pisces, Salmonidae) // Behav. Ecol. Sociobiol. 1988. Vol. 22. P. 435-445.

Hendry A. P., Day T. Revisiting the positive correlation between female size and egg size // Evol. Ecol. Res. 2003. Vol. 5. P. 421-429.

Hiramatsu N., Ichikawa N., Fukada H., Fujita T., Sullivan C. V., Hara A. Identification and characterization of proteases involved in specific proteolysis of vitellogenin and yolk proteins in salmonids // J. Exp. Zool. 2002. Vol. 292. P. 11–25.

Johnston I., Bower N., Macqueen D. Growth and the regulation of myotomal muscle mass in teleost fish // J. Exp. Biol. 2011. Vol. 214. P. 1617–1628. doi: 10.1242/jeb.038620.

Kwon J. Y., Prat F., Randall C., Tyler C. R. Molecular characterization of putative yolk processing enzymes and their expression during oogenesis and embryogenesis in rainbow trout (Oncorhynchus mykiss) // Biol. Reprod. 2001. Vol. 65. P. 1701–1709.

Lysenko L. A., Kantserova N. P., Kaivarainen H. I., Krupnova M. Ju., Nemova N. N. Skeletal muscles protease activities in the early growth and development of wild Atlantic salmon (Salmo salar L.) // Comp. Biochem. Physiol. B Biochem. Mol. Biol. 2017. in press

McCarthy I. D. Competitive ability is related to metabolic asymmetry in juvenile rainbow trout // J. Fish Biol. 2001. Vol. 59. P. 1002–1014. doi:10.1111/j.1095-8649.2001.tb00167.x.

Metcalfe N. B., Huntingford F. A., Thorpe J. E. Feeding intensity, growth rates and the establishment of life-history patterns of juvenile Atlantic salmon Salmo salar L. // J. Anim. Ecol. 1988. Vol. 57, no. 2. P. 463-474. doi: 10.2307/4918.

Mommsen T. P. Salmon spawning migration and muscle protein metabolism: the August Krogh principle at work // Comp. Biochem. Physiol. B Biochem. Mol. Biol. 2004. Vol. 139. P. 383–400. doi: 10.1016/j.cbpc.2004.09.018.

Nemova N. N., Kaivarainen E. I., Krupnova M. Yu., Veselov A. E., Murzina S. A., Pavlov D. S. Intracellular proteolysis in Atlantic salmon Salmo salar fingerlings (0+) from different biotopes in an Arctic river (Varzuga River, White Sea Basin) // Polar Record. 2017. P. 1-7. doi:10.1017/S003224741600084X

Nicieza A. G., Reyesgavilan F. G., Brana F. Differentiation in juvenile growth and bimodality patterns between northern and southern populations of Atlantic salmon (Salmo salar L.) // Can. J. Zool. 1994. Vol. 72. P. 1603-1610. doi: 10.1139/z94-213.

Overturf K., Gaylord T. Determination of relative protein degradation activity at different life stages in rainbow trout (Oncorhynchus mykiss) // Comp. Biochem. Physiol. B Biochem. Mol. Biol. 2009. Vol. 152. P. 150–160. doi: 10.1016/j.cbpb.2008.10.012.

Primmer C. R., Veselov A. J., Zubchenko A., Poututkin A., Bakhmet I., Koskinen M. T. Isolation by distance within a river system: genetic population structuring of Atlantic salmon, Salmo salar, in tributaries of the Varzuga River in northwest Russia // J. Mol. Ecol. 2006. No. 15. P. 653–666. doi: 10.1111/j.1365-294X.2005.02844.x.

Raldúa D., Fabra M., Bozzo M. G., Weber E., Cerdà J. Cathepsin B-mediated yolk protein degradation during killifish oocyte maturation is blocked by an H+-ATPase inhibitor: effects on the hydration mechanism // Am. J. Physiol. Regul. Integr. Comp. Physiol. 2006. Vol. 290. P. R456–R466. doi: 10.1152/ajpregu.00528.2005.

Santella L., Kyozuka K., Hoving S., Munchbach M., Quadroni M., Dainese P., Zamparelli C., James P., Carafoli E. Breakdown of cytoskeletal proteins during meiosis of starfish oocytes and proteolysis induced by calpain // Exp. Cell Res. 2000. Vol. 259. Р. 117–126. doi: 10.1006/excr.2000.4969.

Suter H. C. The effects of maternal steroids on individual variation in juvenile salmonids: PhD thesis. University of Glasgow, Glasgow, UK, 2002.

Torrissen K. R. Atlantic salmon Salmo salar L.: genetic variations in protein metabolism and growth / Eds. P. T. K. Woo, D. J. Noakes. Salmon: biology, ecological impacts and economic importance. New York, NY: Nova Science Publishers, 2014. P. 85–119.

Utrilla C. G., Lobon-Cervia J. Life-history patterns in a southern population of Atlantic salmon // J. Fish Biol. 1999. Vol. 55. P. 68-83.




DOI: http://dx.doi.org/10.17076/eb604

Ссылки

  • На текущий момент ссылки отсутствуют.


© Труды КарНЦ РАН, 2014-2018